Research progress of graphene oxide in agriculture and forestry farming
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摘要:
氧化石墨烯（Graphene oxide，GO）是石墨烯的氧化物，其特殊的sp2-sp3杂化结构使其具有很多优异性能，在纳米电子、生物医学和能源储存等多个领域的应用研究较广、较深。近年来，氧化石墨烯又被发现能够促进植物的生长发育，因此，进一步引起了研究人员的广泛关注。本文系统总结了氧化石墨烯对不同植物生长发育的影响，分析了氧化石墨烯的作用机制，探讨了应用过程中可能存在的问题，以期为氧化石墨烯在农林业领域的应用研究提供借鉴，拓宽氧化石墨烯的综合利用途径，促进粮食生产和环境保护的可持续发展。
Abstract:Graphene oxide (GO), characterized by its unique sp2-sp3 hybrid structure, exhibits many excellent properties that have facilitated its widespread application across many fields, including nanoelectronics, biomedicine, and energy storage. GO has attracted considerable attention in recent years due to its capacity to enhance plant growth and development. This paper provides a systematic summary of the effects of GO on the growth and development of different plants, elucidates the mechanisms underlying these effects, and identifies potential limitations in its application. The insights presented here aim to serve as a reference for the application of GO in the agricultural and forestry fields, thereby broadening its comprehensive utilization and promoting the sustainable development of food production and environmental protection.
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Keywords:
- Graphene oxide /
- Plants growth /
- Gene expression /
- Soil microorganisms /
- Environmental safety
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石墨烯（Graphene）是一种单原子层结构的新型碳材料，由英国曼彻斯特大学物理学家安德烈·盖姆和康斯坦丁·诺沃肖洛夫利用微机械分离法从石墨中分离得到，两人也因此获得了2010年的诺贝尔物理学奖[1]。氧化石墨烯（Graphene oxide，GO）是石墨烯的氧化物，其颜色为棕黄色，常为粉末状、片状以及溶液状。经强酸氧化后，石墨烯晶格的基面和边缘引入大量活性含氧基团，如羟基、羧基和环氧基，构成了特殊的sp2-sp3共混结构（图1）[2]。含氧官能团的引入不仅使得GO较石墨烯更加活泼，而且为合成石墨烯基材料提供了表面修饰活性位点和较大的比表面积。GO作为合成石墨烯基复合材料的前驱物与支撑载体，易功能化与可控性高。在与金属、金属氧化物、高分子聚合物等材料的复合过程中，可以提供较大的比表面积，有效分散附着材料，防止团聚[3]。根据金属、金属氧化物、高分子聚合物特有的光学、电化学、拉曼增强与催化特性等，与之结合的石墨烯基复合物可广泛应用于纳米电子、生物传感和能源储存等领域[4]。同时，由于含氧基团的亲水性，氧化石墨烯在水中具有很好的溶解性与稳定性。此外，这些基团还可以与荧光标记的探针生物分子中的二元醇、胺基、苯环等通过静电作用、π-π作用或氢键作用联结到一起，对生物分子具有较高的吸附量，因此，氧化石墨烯在光学生物传感领域也有一定的研究价值与应用前景[5]。目前，随着世界人口的持续增长，粮食供给严重短缺，亟需寻求绿色可持续化的农业发展技术增加农作物产量，减少化学肥料过量使用造成的环境污染问题[6]。近年来的研究发现，GO可以促进植物生长发育，但其作用机制尚不清晰。如何合理利用GO促进植物生长发育，减少有机农药使用中带来的环境污染问题，已经成为农林业领域的一个重要研究方向。为此，本论文系统综述了目前GO在农林种植业的研究现状，探讨了其在农业利用过程中存在的问题，展望了其在农林种植业应用中的发展趋势，以期为GO的合理有效利用提供借鉴和参考。
1. GO在农林种植业领域的应用
1.1 GO对植物生长发育的影响
1.1.1 对种子萌发的影响
种子萌发是植物生长的第一步，GO可以促进植物种子萌发及生长发育，且不同浓度的GO对不同植物种子胚根生长发育的影响不同。研究发现，12.5、25 mg/L的GO可以促进小麦（Triticum aestivum L.）种子的萌发[7]；200 mg/L和1 000 mg/L的GO可以分别提高番茄（Lycopersicon esculentum Miller）和辣椒（Capsicum annuum L.）种子的萌发率[8]；GO浓度为0.5 mg/L时，苦荞（Fagopyrum tataricum Gaertn.）种子的发芽率、发芽指数、发芽值最高，分别为82.22% 、38.32、0.13[9]；GO浓度为150 mg/L时，紫穗槐（Amorpha fruticosa L.）种子的萌发率提高了23.33%[10]。氧化石墨烯在特定浓度下，可以促进不同植物种子的萌发（图2）。
1.1.2 对根系生长的影响
作为植物与土壤直接接触的器官，根的吸收和固定功能在植物生长中发挥着重要作用。如图2所示，GO可以促进植物根系的生长，且浓度不同对植物根系的影响不同。研究发现，20~200 mg/L的GO可以促进玉米（Zea mays L.）幼苗的总根长、根体积和根尖数量的增长[11]；100 mg/L的GO可以促进小麦根系生长，促进水稻（Oraza sativa L.）根长的增加[12]；10~100 mg/L的GO显著提高了芦荟（Aloe vera (L.) N. L. Burman var. chinensis (Haw.) Berg.）的根鲜重、总根长、总根表面积和总根体积[13]；20 mg/L和30 mg/L的 GO可以分别促进烟草（Nicotiana tabacum L.）种子和生菜（Lactuca sativa L. var. ramosa Hort.）根系的生长，并增加不定根数和根鲜重[14, 15]。这些结果表明，不同浓度的GO对不同植物根系的生长发育影响不同。
1.1.3 对幼苗生长的影响
幼苗生长是植物生命过程中最重要的一个步骤，幼苗期状态直接影响作物产量。研究发现，通过电化学法制得纯石墨烯片，然后在水性介质中使用亲水性-COOH和-OH基团修饰石墨烯表面，得到氧化石墨烯，当其浓度为50和100 mg/L时，可以促进番茄成株的生长，但当浓度为200 mg/L时，对番茄茎直径和重量影响不显著[16]。还有研究表明，25 mg/L的GO能促进氮素的吸收利用，从而有利于杉木（Cunninghamia lanceolata (Lamb.) Hook.）幼苗生长[17]；0.2 mg/L的GO可以增加高羊茅（Festuca arundinacea Schreb.）的株高和生物量[18]；低浓度的GO（0.1、1、10 mg/L）处理能增加拟南芥（Arabidopsis thaliana (L.) Heynh.）根的长度、叶的面积、数量和花芽的形成[19]；50 mg/L的GO处理可增加白榆（Ulmus pumila L.）扦插苗的气孔密度，提高其光合效率，促进扦插苗的生长[20]。综上，特定浓度的GO可以促进植物幼苗的生长发育（图2）。
1.2 GO促进植物生长的作用机制
1.2.1 GO结构特性的作用
GO是石墨烯的氧化物，大量含氧官能团附着在石墨烯晶格的基面和边缘，亲水的sp3 C-O基质中分离出大量的疏水sp2簇，因此具有独特的sp3-sp2杂化结构[21]。这些含氧官能团可以收集水分，而疏水sp2结构可以输送水分[22]，这种独特的亲水特性和水分传导性质使其可以促进种子表皮水分的吸收，从而使种子迅速萌发，发芽率升高，促进植物的生长发育[23]。
GO具有扩展的层状结构以及特殊的膨胀、插层和离子交换特性，使金属可以进入其层间空间，为吸附特定金属离子提供了足够的可用接触位点[23]。其中，镉（Cd）、铅（Pb）、铜（Cu）、锶（Sr）、铀（U）这些金属离子均能与GO表面的含氧官能团以及π-π键电子发生物理化学作用，从而被吸附蓄积[24]。因此，GO可以吸附土壤中的Cd2 + 等重金属，降低其对植物生长的毒副作用，进而达到促进植物生长发育的效果[25]（图3：A）。
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图 3 氧化石墨烯促进植物生长发育的作用机制Figure 3. Mechanisms underlying the promoting effects of GO on plant growth and development1.2.2 GO对植物功能基因表达的差异化影响
研究发现，GO会影响植物与根系生长、转录调控、生长激素分泌等生理功能相关基因的表达（附表1
1 [26]）。如，GO处理的植物中差异表达基因包括：苹果（Malus pumila Mill.）RRO1、TTG1、ARF19[27]，番茄SlExt1、LeCTR1[28]，以及玉米BRN2、NAC2、MYB93和PIF3[11, 29]，这些都是促进根系生长的重要基因。此外，有研究表明，GO可上调拟南芥IQM3、ARF7、ARF19、ERFII-1、IQM3的表达，促进拟南芥主根伸长和侧根数增加。因此，根中相关基因表达的上调是GO促进根系生长的主要原因之一[30]。转录因子通常通过与其他基因结合并调控其表达，在控制植物生长中发挥重要作用[30]。许多转录因子的表达在GO处理后发生改变，如玉米根系AP2-EREBP、MYB30 isoform X1、MYB6等基因表达上调，WRKY45等基因表达下调[11, 29]，油松（Pinus tabulaeformis Carr.）中的MYB3、MYB2、MYB4等基因表达下调，这可能是改善植物根系生长的内部因子[25]。
激素相关基因是控制植物生长最丰富、生物学上最重要、最为人熟知的基因[31]。研究表明GO处理的积极效果与吲哚乙酸（Indoleacetic Acid，IAA）水平的增加有关。IAA是最常见的天然生长素，调节根系结构和生长[32]。GO影响苹果根系基因PIN-FORMED 7（PIN7）、ATP-Binding Cassette Subfamily B （ABCB1）以及LAX3的表达，不同浓度的GO处理在不定根、侧根和根毛的形成中发挥不同作用[27]。在番茄植株根系中，GO处理可以增加IAA的含量，促进根的生长[33]。当GO处理烟草种子时，IAA3、IAA4、IAA7、ARF2、ARF8等基因的转录水平升高，促进幼苗根的生长[15]。此外，GO和IAA共同处理显著提高了甘蓝型油菜（Brassica napus L.）的IAA、细胞分裂素（Cytokinin，CTK）和脱落酸（Abscisic Acid，ABA）含量，增加植物的根长和不定根数[34, 35]。不仅如此，GO也会影响CTK[26, 27, 29]、ABA[16, 18, 19]、赤霉素[26, 34, 35]、乙烯[28-30]以及油菜素内酯[34-37]等相关基因的表达，从而促进植株的生长发育。研究发现，GO对植物基因表达的影响取决于剂量以及基因差异（图3：B）。
1.2.3 GO对土壤微生物功能的影响
土壤中微生物的种类繁多，数量极大，是土壤的天然有机物质之一，也是土壤有机物质的转化者，对土壤改良和修复具有重要作用[38]。GO在土壤中的持续存在可以改变土壤微生物群落的质量，从而影响微生物矿化、固氮和促进植物生长等作用效果[39]。因此，在探究GO促进植物生长发育的作用机制时，需要考虑GO对土壤中微生物群落和单一微生物菌的影响（表1）。
表 1 GO对土壤微生物的影响Table 1. Effects of GO on soil microorganisms微生物
MicroorganismGO浓度
GO concentration影响
Effect参考文献Reference 大肠杆菌
金黄色葡萄球菌GO纳米片 细菌的细胞膜破裂，细菌失活 [40] 恶臭假单胞菌 50~100 mg/L 细菌的细胞膜破裂，抑制其生长 [41] 厌氧氨氧化细菌 50~100 mg/L 厌氧氨氧化细菌活性增加 [42] 噬氨副球菌 100 mg/L 促进微生物生长，刺激其胞外聚合物的分泌 [43] 土壤中的细菌
和固氮菌0、10、20、30 mg/L 30 mg/LGO在培养后的第7天对细菌量有明显促进作用；
20 mg/LGO在培养后的第7天对固氮菌量有明显促进作用[38] 土壤微生物群落 500、1 000、2 000 mg/L GO浓度不同，作用时间不同，对土壤微生物群落的结构影响不同；GO浓度不同对土壤微生物生物量的改变不同 [44] 不同浓度的GO对不同微生物的影响不同。研究表明，石墨烯分别与大肠杆菌和金黄色葡萄球菌接触后，均能造成细菌的细胞膜破损，影响细胞的电子传递[40]。GO浓度高于50 mg/L时，也会破坏污泥中恶臭假单胞菌的细胞膜，对其生长和生存能力有负面影响[41]。但也有数据显示，50~100 mg/L的GO会刺激厌氧氨氧化细菌的胞外聚合物增加，提高细菌的活性，增强其脱氮功能[42]。100 mg/L的GO可显著促进苯并[a]芘高效降解菌HPD-2的生长，促进其胞外聚合物的分泌和生物膜的形成，从而更好地抵御环境胁迫[43]。
不同浓度和不同暴露时间的GO对微生物群落结构和功能的影响不同。500 mg/L的GO进入土壤两天内，可能不会对微生物群落结构产生影响，但随着处理时间的延长，500、1 000 mg/L的GO均可影响微生物的群落结构，而2 000 mg/L的GO则可立即显著改变微生物的群落结构。GO可刺激土壤中真菌的生物量增加，这种刺激效应随着GO浓度的提高而增加；同时，放线菌在土壤根际中含量不多，中低浓度（500、1 000 mg/L）的GO可促进其生物量的增加，但高浓度（2 000 mg/L）反而会抑制其增加[44]。还有研究表明，30 mg/L的GO在处理后的第7天开始促进细菌生物量的增加；20 mg/L的GO在培养后的第7天可促进固氮菌数量的增加[39]。此外，在研究GO对废水处理过程中微生物群落功能的影响时发现，50~300 mg/L的GO能与废水中的活性污泥相互作用，产生大量的活性氧（Reactive oxygen species，ROS），显著影响厌氧氨氧化细菌和聚磷积累菌的代谢活性和活力，降低营养物质（如有机物、氮和磷）的生物去除效率，抑制细菌的基本生物学功能[45]。
已有研究表明石墨烯可以进入生物细胞，释放金属离子，吸附污染物，间接或直接地对土壤微生物产生影响[46]。土壤中的微生物分解，释放到土壤中的营养元素向植物迁移，继而影响植物生长[47]。但目前关于氧化石墨烯对微生物的影响研究主要集中于对单一菌株或微生物群落。对于GO、微生物群落功能以及植物生长发育之间相互作用的研究较少。因此，关于GO调控土壤微生物群落功能，进而影响植物生长发育的机制仍需进一步探究（图3：C）。
1.2.4 GO对土壤理化性质的影响
GO可被用作一种新的肥料载体，为植物提供更多的养分，在提高作物产量和土壤质量方面显示出巨大的应用潜力[48]。GO促进植物生长的作用机制可能与土壤理化性质的变化有关。有研究发现，GO能改变土壤的化学性质[48, 49]、土壤养分[50, 51]、土壤酶活性[52, 53]以及土壤含水量[50, 54]，进而影响植物的生长发育。如，GO可以用作土壤改良剂，改善土壤结构，增加保水性和土壤孔隙度，从而促进植物的生长发育[55]（图3：D）。但目前仍缺乏GO对土壤性质及植物生长发育影响机制的详细研究。
2. GO在农林种植业应用中存在的问题
GO不仅可以促进植物幼苗的萌发和生长，而且在纳米肥料、农药和农业传感器方面也具有广阔的应用前景。但在使用GO之前，需要考虑其毒性对农作物、环境（水、土壤和微生物）以及位于食物链顶端的人的影响。因此，在将GO实际应用于生产之前，需解决以下问题：
（1）GO积累问题。在农业种植过程中，施用不同浓度的GO是否会在植物体内吸收、转运和积累，目前还没有定论。有研究发现，0、50、200 mg/L的GO处理过的菠菜（Spinacia oleracea L.），其根、茎、叶中不存在GO的拉曼光谱峰，表明GO不存在于菠菜幼苗中[56]。采用13C同位素标记技术对小麦中的GO进行定量，发现13C-GO在小麦根系中有积累，破坏了根系结构和细胞超微结构，阻碍了小麦植株的发育和生长，且积累在根部的GO向茎和叶的转运极其有限[57]。同样，利用13C同位素标记豌豆（Pisum sativum L.）中的GO，发现GO只存在于根部，并显著抑制豌豆的光合作用[58]。但目前该方向的研究仍然较少，且研究技术方法较为单一。未来仍需进一步加强相关研究，明确GO在植物体内的积累是否存在安全问题。
（2）环境安全问题。目前人们对碳纳米材料的应用范围不断扩展，这些材料对环境是否存在潜在的负面影响非常值得关注[59]。现阶段，对纳米材料的生态毒性研究的较少，涉及的测试物种和材料、生长介质和分析技术范围较为狭窄。针对GO在生态环境中的安全评估也较少，其在水和土壤中使用是否会造成环境污染，目前还没有明确的结论。未来需要进一步研究GO在环境中的迁移，并进行环境污染评估。
（3）人类的安全问题。通过职业环境或间接暴露于各种环境基质（如空气、水、土壤以及食物沉积物），人类均可能暴露于纳米材料。目前，长期使用氧化石墨烯种植的农作物对人体健康是否存在隐患，仍未可知，关于其毒性对人类健康的影响研究仍然较少。
3. GO在农林种植业应用中的发展趋势
综上所述，氧化石墨烯可以促进植物的生长发育，但其作用机制仍不明确，对其在实际应用过程中的安全性评估研究较少，能否在环境中大量使用还缺乏数据支撑。
为了将氧化石墨烯更好地应用于农林种植业中，需要进一步解析氧化石墨烯对植物生长的作用机制，利用形态学、解剖学、转录组以及高通量测序技术对GO处理后的植物以及周围环境展开研究，同时，结合拉曼光谱、扫描电镜、透射电镜和原子力显微镜等大型精密仪器，在分子/基因水平上理解GO促进植物生长发育的潜在机制。另外，加强对GO安全使用的探索，使用13C及14C等同位素荧光标记等方法确定GO是否在植物体内吸收、转运和积累，评估其毒性对生态环境和人类的影响。不同生物的组学数据是评估GO暴露风险的强大资源，并可能是揭示细胞吸收和储存GO机制中涉及的关键因素。加强GO对不同物种植物生长发育影响的研究，可为其产业化应用提供科学数据和理论依据。
1 如需查阅附表内容请登录《植物科学学报》网站（http://www.plantscience.cn）查看本期文章。 -
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图 3 氧化石墨烯促进植物生长发育的作用机制
Figure 3. Mechanisms underlying the promoting effects of GO on plant growth and development
表 1 GO对土壤微生物的影响
Table 1 Effects of GO on soil microorganisms
微生物
MicroorganismGO浓度
GO concentration影响
Effect参考文献Reference 大肠杆菌
金黄色葡萄球菌GO纳米片 细菌的细胞膜破裂，细菌失活 [40] 恶臭假单胞菌 50~100 mg/L 细菌的细胞膜破裂，抑制其生长 [41] 厌氧氨氧化细菌 50~100 mg/L 厌氧氨氧化细菌活性增加 [42] 噬氨副球菌 100 mg/L 促进微生物生长，刺激其胞外聚合物的分泌 [43] 土壤中的细菌
和固氮菌0、10、20、30 mg/L 30 mg/LGO在培养后的第7天对细菌量有明显促进作用；
20 mg/LGO在培养后的第7天对固氮菌量有明显促进作用[38] 土壤微生物群落 500、1 000、2 000 mg/L GO浓度不同，作用时间不同，对土壤微生物群落的结构影响不同；GO浓度不同对土壤微生物生物量的改变不同 [44] 
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