Research progress on mechanisms of plant adaptation to flooding stress
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摘要:
涝渍胁迫是农业生产中的主要非生物逆境之一。涝渍胁迫包括渍害和涝害，通过低氧胁迫、离子毒害、能量短缺等方面抑制植物的生长发育。为了适应涝渍环境，植物在不同生态条件下形成了多样且复杂的响应和适应机制。本文综述了涝渍胁迫对植物的危害，植物适应涝渍胁迫的形态多样性与主要分子响应机制，讨论了提高植物耐涝渍性的遗传途径，以期为深入研究植物抗涝渍胁迫机制和培育抗涝渍作物提供理论指导。
Abstract:Flooding stress constitutes a major abiotic challenge in agricultural production. Flooding stress, including waterlogging and submergence, inhibits plant growth and development through hypoxia, ion toxicity, and energy deficits. As such, plants have evolved various adaptive responses and mechanisms to counter flooding stress under diverse ecological conditions. This review discusses the detrimental effects of flooding stress on plants, as well as the morphological diversity and molecular mechanisms associated with plant adaptation to flooding stress. The genetic strategies for improving plant resistance to flooding stress are also discussed. This review aims to provide guidance for future research into the mechanisms of plant resistance to flooding stress and flooding stress-resistant crop breeding.
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地球表面没有受人类活动干扰区域的面积占比尚不到四分之一，预计到2050年，这一比例可能将下降到10%以下[1]。由于自然干扰和人类活动的影响，全球高达40%的土地呈现不同程度的退化[2]。自1990年以来，全球共有4.2亿hm2森林遭到毁坏，即森林被砍伐、林地被转为农业用地或建设用地[3]。目前全球接近一半的草地呈现不同程度的退化[4]。湿地退化更为严重，自1900年以来全球已经丧失了约54%的湿地[5]。生态系统退化导致生态系统服务功能丧失，并对人类福祉产生深远影响，甚至威胁区域乃至全球的生态安全[6]。据生物多样性和生态系统服务政府间科学政策平台（IPBES）评估，生态退化已经影响了全球约32亿人的福祉[5]。当前全球人类所使用的生态系统服务量，已经达到自然可持续提供服务量的1.6倍[5]，而每年全球失去的生态系统服务价值已经超过全球经济总产值的10%[5]。因此，迫切需要恢复退化的森林、草原、农田、湿地、河流、湖泊等生态系统，以提升生态服务功能[7, 8]。退化生态系统修复已成为全球面临的重大挑战。本文将梳理目前退化生态系统修复的使命与目标，分析“基于自然的解决方案”是生态修复必然选择的原因，提出“近自然精准修复”的概念，阐述近自然精准修复的理论基础和技术途径，最后介绍南水北调中线工程水源地—丹江口水库库周退化生态系统近自然精准修复的实践案例。
1. 目前退化生态系统修复的使命与目标
为了防止生态系统退化并修复已经退化的生态系统，一系列国际公约、国际倡议被相继提出。1994年6月17日，《联合国防治荒漠化公约》在法国巴黎获得通过，该公约是联合国环境与发展大会《21世纪议程》框架下的三大重要国际环境公约之一，其主要目标是协助发生严重干旱或荒漠化的国家特别是非洲国家防治荒漠化、缓解干旱，从而实现可持续发展。目前已有197个缔约方加入该公约。2011年世界自然保护联盟和德国政府在波恩提出了 “波恩挑战”（Bonn Challenge）计划。波恩挑战是一项全球目标，计划到2030年之前恢复3.5亿hm2林地。2014年多国政府与企业在联合国气候峰会上签署《纽约森林宣言》（New York Declaration on Forests），提出到2030年森林景观增加到3.5亿hm2的目标，以共同应对气候变化。2015 年 9 月联合国大会通过了《变革我们的世界：2030年可持续发展议程》，确定了 17 项可持续发展目标（SDGs）以及 169 项具体目标，其中 SDG 15.3 明确提出 “努力建立一个不再出现土地退化的世界”的目标[9] 。2015 年 10 月联合国防治荒漠化公约（UNCCD）第十二届缔约方大会将“土地退化零增长”（LDN）列为 UNCCD《2018-2030 十年战略框架》的总体愿景目标[9]。2019年3月1日联合国大会宣布2021-2030年为“联合国生态系统恢复计划十年”，2021年6月5日 “联合国生态系统恢复十年（2021-2030）” 行动计划正式启动。该行动计划的使命是恢复全球数十亿公顷的生态系统，从而应对气候变化、自然环境丧失和污染三重威胁。该行动计划明确提出：如果要将全球升温幅度控制在2 ℃以内，则需采取适当的行动以预防、制止和扭转生态系统的退化；通过更好地管理约25亿hm2的森林、农作物和牧场，以及恢复超过2.3亿hm2的植被[5]，助力实现缓解气候变化相关目标。
中国退化土地面积超过国土面积的三分之一，是世界上受荒漠化危害最为严重的国家之一。荒漠化已严重威胁我国生存空间、严重制约我国经济社会发展。据统计，每年我国因土地沙化而造成的直接经济损失高于540亿元人民币[10]。2021年全国水土流失面积达267.42万km2，占国土面积（未包括香港、澳门特别行政区和台湾省）的27.96%[10, 11]。2015年4月25日发布的《中共中央国务院关于加快推进生态文明建设的意见》明确提出：“坚持把节约优先、保护优先、自然恢复为主作为基本方针”、“在生态建设与修复中，以自然恢复为主，与人工修复相结合”。2020年6月3日我国发布《全国重要生态系统保护和修复重大工程总体规划（2021-2035年）》。该规划以“两屏三带”以及大江大河重要水系为骨架的国家生态安全战略格局为基础，综合考虑生态系统的完整性、地理单元的连续性和经济社会发展的可持续性，制定了到 2035 年开展森林、草原、荒漠、河流、湖泊、湿地、海洋等自然生态系统保护和修复工作的主要目标，并提出了统筹山水林田湖草一体化保护和修复的总体布局、重点任务、重大工程和政策举措。2020年8月26日我国发布的《山水林田湖草生态保护修复工程指南（试行）》提出要遵循五方面保护修复原则，即“生态优先、绿色发展；自然恢复为主、人工修复为辅；统筹规划、综合治理；问题导向、科学修复；经济合理、效益综合”。2021年10月24日发布的《中共中央国务院关于完整准确全面贯彻新发展理念做好碳达峰碳中和工作的意见》明确提出：“提升生态系统碳汇增量。实施生态保护修复重大工程，开展山水林田湖草沙一体化保护和修复”。这一系列重要文件的发布以及相关政策的出台，说明退化生态系统修复已成为我国重大战略需求。
2. 基于自然的解决方案是生态修复的必然选择
生态恢复是帮助退化、受损或毁坏的生态系统恢复的过程；是一种旨在启动及加快对生态系统健康、完整性及可持续性进行恢复的主动行为[12, 13]。生态修复是指利用自然界的自我修复能力，在适当人工措施辅助下，恢复生态系统原有的功能 [14]。“生态恢复”与“生态修复”在我国均作为“Ecological Restoration”一词的中文翻译使用[15,16]。通常情况下二者可以通用。不过，“生态修复”这一术语更强调人类在生态系统恢复和重建中的主导作用，强调借助人工力量对受损或退化生态系统进行修复和整治，以使其结构和生态服务功能等恢复到较好状态[16,17]。
作为生态学的分支学科，恢复生态学起源于一百余年前的山地、森林、草原和野生生物等自然资源的管理研究，形成于20世纪80年代[13]。近百年来，针对退化生态系统的恢复或人工修复，国内外已经开展了大量实践和探索，例如：美国从1935年开始实施“罗斯福工程”、苏联从1948年开始实施“斯大林改造大自然计划”、日本从1954年开始实施的“治山计划”、北非五国（摩洛哥、阿尔及利亚、突尼斯、利比亚和埃及）从1970年开始的“绿色坝工程”、印度从1973年开始实施“社会林业计划”、加拿大从1990年开始实施“绿色计划”等[18]。1956年我国在《一九五六年到一九六七年全国农业发展纲要（草案）》中提出：从1956年开始，计划在12年内绿化一切可能绿化的荒地、荒山。从此我国拉开了“植树造林、绿化祖国”的序幕。从20世纪70年代末开始，我国实施了世界上最大的林业生态工程，包括“三北”和长江中下游地区等重点防护林建设工程、退耕还林（还草）工程、京津风沙源治理工程等重大生态工程。近百年来国内外退化生态系统修复的实践和科学研究丰富了恢复生态学的理论体系，极大地促进了生态学、林学、土壤学等相关学科的发展。例如，“人为设计和自我设计”（Design and self-design）理论就是产生于恢复生态学研究和实践的理论。然而，目前退化生态系统修复仍普遍存在一系列问题，特别是修复成本高、植物成活率低、恢复速度慢、地力维持不佳、生态功能低下等问题十分突出[19-22]。造成这些问题的主要原因在于对于生态系统的自然规律认识不足、缺乏破除生态恢复限制因子的有效措施、没有做到因地制宜精准施策等。
国内外学者针对如何更有效地修复退化生态系统开展了大量理论和技术层面的探索。例如日本生态学家宫胁昭创造了“用乡土树种建造乡土森林”的“宫胁生态造林法”[23]，目前已在多个国家应用推广，影响极为深远。近年来，随着人们对于生态系统的认识逐步深化，以及对于盲目“改造自然”所造成严重后果的深刻反思，“基于自然的解决方案”（Nature based solutions，以下简称NbS）作为一种全新的理念被提出[24-26]。欧盟将NbS定义为“向自然学习，受自然启发，借助自然力量来恢复”。世界自然保护联盟将NbS定义为“通过保护、可持续管理和修复自然或人工生态系统，有效和适应性地应对社会挑战，并为人类福祉和生物多样性带来益处的行动”。 NbS一经提出便受到了广泛关注，成为目前世界上生态保护与修复的前沿理念。NbS被用来保护、可持续利用和恢复自然生态系统或者是已经被破坏的生态系统。基于NbS的退化生态系统修复实践正逐步兴起，引领了该领域新一轮的理论和技术创新[24-26]。针对目前退化生态系统修复中存在的“修复成本高、恢复速度慢、植物成活率低、地力维持不佳、生态功能低下等”问题，向自然学习，借助自然的力量并辅以人工措施来实现生态恢复，是生态修复的必然选择。我国发布的《中共中央国务院关于加快推进生态文明建设的意见》《森林法》《长江保护法》《山水林田湖草生态保护修复工程指南（试行）》等均强调“以自然恢复为主、自然恢复和人工修复相结合”的原则。因此，可以预期NbS将对我国的生态保护与修复工作产生深远的影响。
3. “近自然精准修复”概念及其理论基础
基于NbS的理念以及目前退化生态系统修复存在的问题，本文提出“近自然精准修复”的概念。近自然精准修复是指以自然生态系统的结构与功能为参照，精准识别退化生态系统的时空变化特征及其驱动因素，精准诊断生态恢复的障碍因子，通过适当的人为干预措施精准施策，激发生态系统自我修复的能力，扭转退化趋势，加速正向演替进程，从而构建健康的生态系统。近自然精准修复主要基于以下理论。
3.1 限制因子理论
德国化学家Liebig 在1840年发现作物产量通常不是受其需求量最大的营养物质的限制，而是受土壤中稀少且是植物所必需的元素的限制[13]。美国生态学家Shelford在1913年提出，生物的生存与繁殖依赖于各种生态因子的综合作用，如果其中某项因子的量（或质）不足或超过了某种生物的耐受性限度，则该物种就不能生存[13]。因此，当某种生态因子的量（或质）超过某种生物的耐受性上、下限度时，该生态因子将成为这种生物的限制因子[13]。限制因子理论是近自然精准修复的重要理论基础。限制退化生态系统恢复的障碍因子多种多样，如水分、土壤基质、养分、酸碱胁迫、种源等等。因此，对于具体的退化生态系统，准确地诊断关键的限制因子至关重要，关系到生态修复的成败及恢复所需的时间。近自然精准修复强调精准诊断限制退化生态系统恢复的主要障碍因子，从而通过精准施策，解除限制因子。
3.2 演替理论
演替是生态学中与生态恢复联系最紧密的概念。演替理论对于生态修复具有重要的指导意义。1916年Clements系统地提出了演替学说，该学说将植被视为一个有机整体，演替则是植被经过几个离散阶段发展到顶极群落的过程[27]。Gleason[28, 29]则认为植被是由大量植物个体组成，植被的发展和维持是植被个体发展和维持的结果，因此应把演替看成是个体替代和个体变化的过程。与演替有关的理论包括接力植物区系学说、促进忍耐和抑制学说、初始植物区系学说、生活史对策演替学说、资源比率学说、Odum-Margelef生态系统发展理论、变化镶嵌体稳态学说等[30]。近自然精准修复强调“近自然”和“精准”两个要点。因此，在生态修复实践中，必须充分认识退化系统及其所在区域的自然生态系统的演替进程、演替顶级以及演替机制，才能准确把握和利用演替规律。在此基础上，参考自然生态系统的演替进程，促进生态系统正向演替，从而实现近自然精准修复。
3.3 群落构建理论
群落构建机制是指群落生物多样性的形成和维持机理[31, 32]。生态学家一直致力于探索影响群落结构的驱动机制，总结出解释群落构建的两个经典理论，即生态位理论和中性理论[33, 34]。生态位理论认为群落构建是大区域物种库中物种通过多层环境过滤和生物作用从而进入小局域的筛选过程[35]。中性理论认为群落中相同营养等级的所有个体在生态位上是等价的，群落动态是随机的零和过程，扩散限制对群落结构起决定性作用[36]。两种理论各有侧重，近年来越来越多的生态学家认为确定性过程和随机过程共同决定群落构建，不同生境中确定性过程和随机过程的相对贡献存在差异[37-39]。Vellend[40]提出4个基本生态过程，即选择、漂变、物种形成和扩散，用以解析确定性过程和随机过程的相对重要性。自然界中，生物经历了长期与环境的协同演化，因此对环境中的光、温、水、土等产生了依赖性或适应性，从而在生态系统中占据一定的生态位。因此，近自然精准修复强调参照自然群落的物种组成、重视物种的生态适宜性以及乡土物种的使用，在修复实践中提倡“因地制宜”、“适地适树”、“宜林则林宜草则草”。
3.4 人为设计和自我设计理论
“人为设计理论”认为，通过工程方法和植被重建可直接恢复退化生态系统。“人为设计理论”强调人为干预的重要性，强调通过调整物种组成和物种生活史从而加快植被恢复[13, 41, 42]。“自我设计理论”则认为，只要时间足够，退化生态系统会根据环境条件进行合理的自我组织，并最终改变生态系统的组分[13, 41]。“自我设计理论”把恢复放在生态系统层次进行考虑，认为恢复是由环境因素决定的，强调生态系统的自然恢复过程，强调自然界充当“设计者”的角色。“自我设计理论”认为人工种植或自发生长的物种能够“找到”合适的生境，因此修复的重点在于建立有利于目标物种的物理和化学条件[42]。人为设计理论和自我设计理论在生态恢复实践中均得到了广泛应用。近自然精准修复强调将人为设计与自我设计相结合，重视利用自然力进行生态修复；同时也强调通过适当的人为干预措施精准施策，加速正向演替进程。特别是对于目前仍处于逆向演替、持续退化的生态系统，迫切需要采取适当的人为干预措施以扭转生态系统的退化趋势、缩短恢复时间。因此，对于这类生态系统而言，人为设计尤为重要。对于已经处于正向演替的退化系统，应以促进自然恢复为主，充分发挥生态系统的自我设计功能，配以少量干预措施，如引入不同演替阶段植物种源、补充限制性养分等，从而加速生态系统的恢复进程。
4. 近自然精准修复的技术途径
近自然精准修复的核心是精准识别、精准诊断与精准施策。近自然精准修复以NbS为原则，利用生态学、植物学、土壤学、微生物学、遥感科学与技术、地理信息科学、环境工程、水利工程等多个学科交叉融通的方法，对退化生态系统进行适度的人为干预，从而达到修复退化生态系统并提升其生态系统功能的目的。针对“精准识别、精准诊断与精准施策”，在近自然精准修复研究与实践中主要有以下技术途径。 4.1 精准识别
精准识别是精准诊断、精准施策的前提。精准识别的主要目的是揭示退化生态系统的类型、分布区域、退化程度、形成原因及演变趋势。精准识别的技术途径主要有：（1）“天-空-地”一体化退化生态系统识别技术。即采用卫星遥感、无人机调查、地面调查等多种研究手段，从“天”、“空”、“地”对退化生态系统进行多维度调查，获得天空地一体化大数据。（2）退化生态系统形成原因识别技术。通过空间分析、时序分析、模型模拟等方法，解析人类活动、气候因素、干扰事件、地质地貌、土壤侵蚀等因素对退化生态系统形成的驱动作用。分类识别各种退化生态系统形成的主要原因。（3）退化生态系统演变的模拟技术。基于对退化生态系统形成原因、驱动机制、演变规律的深刻认识，构建模型预测未来不同情景下退化生态系统的演变趋势，从而为选择科学、经济、可行的修复方案奠定基础。
4.2 精准诊断
精准诊断是精准施策的基础。精准诊断的主要目的是准确揭示限制退化生态系统恢复的主要障碍因子，从而为解除退化生态系统恢复的主要障碍因子提供支撑[43]。精准诊断的主要技术途径有：（1）土地状况分析。调查地表裸露状况、岩石裸露状况、土壤有无及土层厚度、植被有无及残存状况。（2）水分供应状况分析。调查自然降水情况、水位特征、水系联通状况等要素，分析退化生态系统的水分供应状况能否支撑植被恢复。（3）土壤理化性质分析。通过调查采样，分析土壤结构、孔隙度、土壤水分、土壤空气、土壤热量、土壤酸碱度、土壤养分状况、土壤重金属含量等土壤理化性质。解析土壤胁迫对退化生态系统恢复的影响。（4）种源分析。通过调查退化生态系统周边保存较好的自然植被以及退化生态系统中的残存植被、先锋植物，分析不同类型乡土植物繁殖体的特征、传播途径、扩散距离等要素，解析不同植物种源对退化生态系统自然恢复的限制程度。（5）土壤种子库分析。调查土壤种子库，揭示种子库的大小与物种组成，评估恢复潜力。（6）干扰状况分析。分析自然干扰状况、人为干扰的类型、强度、可控程度及未来变化趋势。
4.3 精准施策
精准施策是近自然精准修复的最终体现。精准施策的主要目的是通过适当的人为干预措施，解除退化生态系统恢复的主要障碍因子，构建近自然生态系统。精准施策应针对具体的退化生态系统提出因地制宜的方案，无统一的模式或途径。可以参考或借鉴的技术途径主要有：（1）基质改良。运用客土、有机质添加、养分调节、酸碱度调控、重金属钝化等方法，对退化生态系统的基质进行改良。考虑到成本问题，可以模仿类似于自然恢复状况下的生态系统，采取“岛屿式”或者“斑点状”基质改良，使退化生态系统的部分区域首先形成先锋植物群落，从而启动正向演替进程。（2）生态修复乡土工具种的创制。乡土先锋植物因经历了长期环境适应与进化选择，许多种类或单株具有耐干旱、耐贫瘠、生长快等特征。特别是在退化生态系统中，自然生长的先锋植物单株是创制优良生态修复乡土工具种的重要来源[44]。基于对当地植物群落进行调查、筛选，利用优株选育、种子实生选育等方法，获得耐贫瘠、耐干旱的优良乡土先锋植物。（3）植物功能优化配置。利用生态修复乡土工具种及其他本地种，模仿自然群落，通过固氮植物与非固氮植物、演替早期植物与演替中后期植物、针叶树种与阔叶树种、常绿树种与落叶树种以及乔灌草等不同植物的优化组合，构建多样性高、结构复杂、生态功能优化的群落。（4）土壤繁殖体库补充。在自然状况下，不能适应某一具体退化生态系统的种子或繁殖体，往往不能出苗或者不能正常生长。因此在一定程度上，退化生态系统自身能对植物繁殖体进行筛选。通过对退化生态系统微生境进行研究，分类利用微型窝、微型沉积洼等，补充各种乡土植物的繁殖体。从而利用退化生态系统的自我筛选功能，建立适生植物群落。（5）乡土促生菌的挖掘利用。促生菌具有促进植物生长、增强植物抵抗病害、干旱胁迫、盐碱胁迫等方面的能力[45, 46]。通过分离、筛选、鉴定，挖掘乡土促生菌资源，如固氮菌、溶磷菌、解钾菌等，从而利用乡土促生菌促进退化生态系统恢复。
5. 近自然精准修复的实践案例—丹江口水库库周生态修复
近自然精准修复是一种全新的理念，但并不是“一刀切”的统一方法，对于不同的退化生态系统应做到因地制宜、分类施策、精准高效。针对我国南水北调中线工程水源地—丹江口水库库周退化生态系统面积大、分布广、类型多、水土流失严重、生态修复效果不佳等问题，笔者提出了“保原补植、蓄土引水、优化结构、多效协同”16字综合治理方针。该方针具体内容为：保留保护原有残存植被、先锋植被，在此基础上补植乡土植物；在种植初期利用径流拦蓄系统、水窖系统、多级泵水系统等引水灌溉；利用植物篱、沉积洼、石头窝、鱼鳞坑等蓄土保土；选择经济效益与生态效益兼顾的乡土植物，如香椿（Toona sinensis (A. Juss.) Roem.）、果桑（Morus alba L.）、板栗（Castanea mollissima Bl.）、杜仲（Eucommia ulmoides Oliver）、花椒（Zanthoxylum bungeanum Maxim.）、金银花（Lonicera japonica Thunb.）、连翘（Forsythia suspensa (Thunb.) Vahl）、艾草（Artemisia argyi Levl. et Van.）、龙须草（Juncus effusus L.）等，优化植被结构；以多年生植物为主，调整农业种植结构；实现水土保持、污染物拦截、固碳增汇、生物多样性维持、社会经济发展等多目标协同发展。以16字综合治理方针为指导，以NbS为核心，笔者研发了丹江口水库库周退化生态系统近自然精准修复技术体系（图1），并在河南淅川县、湖北丹江口市等地建立了示范基地。该技术体系首先通过整合卫星遥感、无人机调查、样地调查、模型模拟等方法，研发了“天-空-地”一体化的生态退化区精准识别技术，揭示了库周生态退化区的空间分布以及退化程度，确定了优先治理单元。通过系统研究地表裸露状况、植被特征、土壤特征、土壤种子库状况、土壤侵蚀特征等，精准揭示了退化区生态恢复障碍因子的类型及强度。针对典型区域与典型退化类型，参照自然生态系统，精准施策，创制了生态修复乡土工具种，研发了破除障碍因子的方法，最终形成了丹江口水库库周退化生态系统近自然精准修复技术体系。
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图 1 退化生态系统近自然精准修复的思路Figure 1. A scheme of near-natural precise restoration of degraded ecosystems -
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图 1 植物响应和适应涝渍胁迫的调控网络
涝渍胁迫诱导植物体内产生乙烯、低氧、NO、能量短缺和ROS等信号，以帮助植物适应胁迫下的生长。不同背景颜色表示不同的信号响应通路。涝渍胁迫导致淹水组织迅速积累乙烯，乙烯积累导致乙烯受体和乙烯负调节器CRT1（Constitutive triple response 1）复合物失去对乙烯正调节器EIN2（Ethylene-insensitive 2）的抑制作用，从而诱导转录因子EIN3（Ethylene-insensitive 3）和EIL（EIN3-LIKE）的积累，进而促进下游靶基因的表达。涝渍引起缺氧状态导致有氧呼吸受到抑制，从而导致淹水组织能量供应不足。Ca2 + -CBL（Calcineurin B-like protein）-CIPK15（Calcineurin B-like protein-interacting protein kinase 15）-SnRK1（Suc-non-fermenting 1-related protein kinase 1）模块以及OsTPP7（Trehalose-6-phosphate phosphatase 7）等参与能量感知和低能源状态下糖类利用效率，增加在涝渍胁迫下的能量供应，从而促进植物在涝渍胁迫下的生长。同时，植物能感知缺氧信号，在生理和分子水平产生适应性响应。正常生长状态下，Ⅶ亚族乙烯响应因子（Ethylene response factor Ⅶ，ERF-Ⅶ）蛋白与ACBPs（Acyl-CoA-binding proteins）在质膜上紧密结合，涝渍胁迫发生时蛋白转移到细胞核中行使转录因子功能，促进下游靶基因的表达。同时，涝渍缺氧状态会抑制NERP（N-end rule pathway）蛋白降解反应，从而提高ERF-Ⅶs蛋白的稳定性，进一步促进其行使转录激活功能。拟南芥中MPK3/MPK6、SR1（Submergence resistant 1）、WRKY12、WRKY33参与到了ERF-Ⅶs对靶基因的转录激活过程中。低氧条件下，线粒体电子传递链上生成NO，通过对蛋白质翻译后修饰，例如调节ERF-Ⅶs的稳定性，参与涝渍胁迫响应。而拟南芥中ERF-Ⅶs能够诱导血红蛋白编码基因HB1（Hemoglobin 1）的表达，促进植物对胞内NO的清除，维持NO的稳态。低浓度的活性氧（ROS）作为信号分子参与胁迫响应，可以通过叶绿体和线粒体中的电子传递链以非酶促的方式产生或者通过RBOHs（Respiratory burst oxidase homolog proteins）以酶促的方式产生。植物体内通过ROS清除酶系统（超氧化物歧化酶（SOD）、抗坏血酸过氧化物酶（APX）、过氧化氢酶（CAT）、谷胱甘肽过氧化物酶（GSH-Px）等）和非酶抗氧化剂（抗坏血酸（AsA）、谷胱甘肽（GSH）、褪黑素（Meltonin）等）能对过多的ROS进行清除。多种调控机制构成复杂的调控网络，促进植物响应和适应涝渍胁迫。
Figure 1. Regulatory network of plant responses and adaptations to flooding stress
Flooding stress induces ethylene production, hypoxia, NO, energy shortage, and ROS in plants to promote growth under flooding stress. Different background colors indicate different signal response pathways. Flooding stress causes the rapid accumulation of ethylene in flooded tissues, resulting in ethylene receptor and ethylene negative regulator CRT1 (Ethylene insensitive 2) complexes to lose their inhibitory effects on ethylene positive regulator EIN2 (Ethylene insensitive 2). Accumulation of transcription factors EIN3 (Ethyleninsensitive 3) and EIL (EIN3-like) by EIN2 promotes the expression of downstream target genes. Hypoxic state of flooding suppresses aerobic respiration, leading to insufficient energy supply to flooded tissues. Ca2 + -CBL (Calcineurin B-like protein)-CIPK15 (Calcineurin B-like protein-interacting protein kinase 15)-SnRK1 (Suc-non-fermenting 1-related protein kinase 1) module and OsTPP7 (Trehalose-6-phosphate phosphatase 7) participate in energy perception and sugar utilization efficiency under low energy states and increase energy supply under flooding stress, thus promoting plant growth under flooding stress. At the same time, plants can sense hypoxic signals and produce adaptive responses at the physiological and molecular levels. Under normal growth conditions, the ethylene response factor Ⅶ (ERF-Ⅶ) protein closely binds to acyl-CoA-binding proteins (ACBPs) on the plasma membrane. Under flooding stress, ERF-Ⅶs are transferred to the nucleus to promote the expression of downstream target genes. At the same time, hypoxia inhibits NERP (N-end rule pathway) protein degradation, thereby improving ERF-Ⅶs protein stability and further promoting its transcriptional activation function. MPK3/MPK6, SR1 (Submergence resistant 1), WRKY12, and WRKY33 in Arabidopsis thaliana are involved in the transcriptional activation of target genes by ERF-Ⅶs. Under hypoxic conditions, NO is produced on the electron transport chain of mitochondria and is involved in the flooding stress response through post-translational modifications to proteins, such as regulating ERF-Ⅶs stability. ERF-Ⅶs can induce hemoglobin coding gene HB1 (Hemoglobin 1) expression, promote intracellular NO clearance, and maintain NO homeostasis in A. thaliana. Low-concentration ROS participate in the stress response as signaling molecules, produced in a non-enzymatic manner via electron transport chain in chloroplasts and mitochondria or enzymatically via respiratory burst homolog proteins (RBOHs). In plants, excessive ROS can be removed by excessive oxygen removal enzymes (superoxide dismutase (SOD), ascorbate peroxidase (APX), catalase (CAT), and glutathione peroxidase (GSH-PX)) and non-enzymatic antioxidants (ascorbate (AsA), glutathione (GSH), and melatonin (Melatonin)). These various regulatory mechanisms constitute a complex regulatory network that promotes plant response and adaptation to flooding stress.
表 1 已验证的植物响应和适应涝渍胁迫的基因
Table 1 Verified genes involved in response and adaptation to flooding stress in plants
基因
Gene物种
Species植株生长适应性表型
Growth adaptive phenotype参考文献
ReferenceSUB1 水稻 Oryza sativa 株高 [37] SK1、SK2 水稻 总节间伸长长度 [38] SnRK1、CIPK15 水稻 株高 [73] OsTPP7 水稻 胚芽鞘长度 [39] LGF1 水稻 最小气室厚度/水下净光合作用 [44] SD1（OsGA20ox2） 水稻 总节间长度 [90] OsCBL10 水稻 胚芽鞘长度 [40] OsGF14h、OsVP1；OsHOX3、OsGA20ox1 水稻 存活率/胚芽鞘长度 [41] OsUGT75A、OsJAZ6；OsJAZ7、OsABI3 水稻 胚芽鞘长度 [42] LSD1、EDS1、PAD4 拟南芥 Arabidopsis thaliana 通气组织形成 [24] RAP2.2 拟南芥 存活率/鲜重 [91] HRE1、HRE2、PRT6；ATE1、ATE2 拟南芥 存活指数/萌发率 [57] RAP2.12 拟南芥 存活率/干重 [58] ACBP3 拟南芥 存活率/干重 [92] GDH2 拟南芥 存活率/损伤指数 [93] SnRK1 拟南芥 坏死叶面积百分比 [87] MYC2、LOX2-S、AOS；JAR1、COI1、VTC1、GSH1 拟南芥 存活率/干重 [79] eIFiso4G1、SnRK1 拟南芥 存活率 [76] RBOHD、ORE1、SAG113 拟南芥 新叶形成速度/失水率/叶绿素含量 [85] ACBP1、ACBP2、LACS2、FAD3 拟南芥 存活率/叶绿素含量 [94] SR1、WRKY33 拟南芥 存活率/干重 [62] WRKY12 拟南芥 存活率/干重 [61] TaERFⅦ.1 小麦 Triticum aestivum 存活率/叶绿素含量/粒重 [59] EREB180 玉米 Zea mays 茎鲜重/根长/不定根数 [60] CmERF5、CmRAP2.3 菊 Chrysanthemum morifolium 叶片黄化率/恢复率 [82] 
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