Advances in mechanisms of anthocyanin transport in fruit
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摘要:
花色苷为一类天然水溶性色素，是决定果实外观和营养品质性状的重要因素。花色苷由位于内质网膜上的一系列酶合成，合成后转运至液泡内储存。花色苷的合成途径及其转录调控受到了研究者的广泛关注，关键结构基因和转录因子已在多种果树中被鉴定与验证，然而花色苷合成后跨膜转运至中央液泡的过程及其分子机制尚不清晰。本文回顾了花色苷转运相关的最新研究进展，并对谷胱甘肽S-转移酶、膜转运蛋白及囊泡运输介导的3类主要花色苷转运模型进行了概述。尽管目前已提出不同的花色苷转运模型，但花色苷向液泡内动态转运和汇集方面的研究还不够深入，进一步解析果实花色苷转运和沉积的分子机制和调控网络将有助于理解花色苷从合成到积累的完整代谢通路，并可为果实色泽品质性状改良提供分子工具。
Abstract:Anthocyanin, a natural water-soluble pigment, influences various fruit quality traits, including visual appearance and nutritional value. The biosynthesis of anthocyanin occurs through a series of enzymatic reactions in the endoplasmic reticulum, followed by transport to the vacuole for storage. Considerable research has elucidated the biosynthesis pathway and transcriptional regulation of anthocyanin over the past several decades. Moreover, key structural and regulatory genes participating in the pathway have been characterized in a variety of fruit species. However, the molecular mechanisms underlying the transmembrane transport of anthocyanin after synthesis remain unclear. Here, we review current progress on anthocyanin transport and discuss the three main transport models: glutathione S-transferase, membrane transporters, and vesicle trafficking. Despite numerous hypotheses, various questions concerning the dynamic transport and aggregation of anthocyanin in the vacuole remain to be answered. Understanding the molecular mechanisms and regulatory networks of anthocyanin transport will not only expand our knowledge regarding the anthocyanin metabolic pathway, but also provide a theoretical basis and molecular tools for improving fruit quality traits in breeding programs.
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Keywords:
- Anthocyanin /
- Transport /
- Glutathione S-transferase /
- Membrane transporters /
- Vesicle trafficking
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对生态学家来说，探索生物多样性维持和物种共存机制向来都是一个重要挑战，目前已经提出了许多机制和假说，其中生态位理论、中性理论和负密度制约假说受到的关注比较多[1]。生态位理论认为，每一个物种在群落中都有自己的生态位，具有相同生态位的物种在同一环境中不能稳定共存[2, 3]。生态环境的异质性为生物提供了大量的生态位，不同生态位的物种可以在相同环境中稳定共存[4]。然而，亚马逊热带雨林中每公顷的物种数达40 ~ 100，甚至更多，但许多物种之间并没有明显的生态位分化。因此，传统的生态位理论无法解释热带雨林生物多样性较高的原因。负密度制约假说则认为，相同的物种聚集在一起或者靠近母树时更容易受到天敌的侵害，这样就可以为其他物种提供生存空间和资源，从而使物种共存[5, 6]。该假说被认为是热带森林维持较高生物多样性的重要机制，并在许多热带森林研究中得到了验证。然而，有生物学家认为，生态位理论和负密度制约假说都不足以解释热带森林多物种的共存，随后便提出了中性理论。中性理论认为所有的物种在生态功能上是等价的，因此，生态学上相同的物种也可以共存，物种的迁入与迁出、灭绝和新物种的形成共同决定了群落中的物种数[7, 8]。但该理论也存在很大的争议，因为并非所有的物种在生态功能上都是等价的。
负密度制约假说最初是为了解释热带森林如何维持生物多样性。但在热带森林对负密度制约假说的有效性进行第一次检验时，结果却显示幼树的密度随着与母树的距离增大而减少，与负密度制约假说的预测结果并不一致[9]。此后，在热带森林的检验中也仅发现少数常见种幼树的新增格局符合负密度制约假说[10]，导致生物学家开始怀疑负密度制约假说的有效性。但Wills等[11]从种群的存活、新增和内禀增长率的角度对负密度制约假说进行了验证，发现密度制约普遍存在于热带森林中。此外，土壤灭菌控制实验证实了病原体是引起负密度制约的重要驱动因子，从而证实了负密度制约的产生机制[12]。随后的研究发现负密度制约也是维持亚热带和温带森林生物多样性的重要机制之一，是一个普遍性的机制[13, 14]。
祝燕等[15]在2009年已经对负密度制约相关研究进行过文献综述，因此本文主要介绍最近十余年的研究进展和新发现，并通过文献计量学方法分析负密度制约研究的发展趋势。
1. 负密度制约假说的诞生背景及发展
20世纪30年代，博物学家注意到自然群落大量同种个体聚集时更容易受到有害生物的侵害[16]。20世纪50年代，生态学家发现，与随机过程相比，热带雨林的物种空间分布格局更加均匀[17, 18]。20世纪70年代，通过对热带雨林中种子和幼苗被昆虫和脊椎动物捕食的大量观察研究，Janzen[5]和Connell[6]分别系统描述了负密度制约的机理，提出了Janzen-Connell假说，以解释热带森林如何维持较高的物种多样性。
Janzen-Connell假说主要分为两个过程。首先是种子的扩散过程，种子主要分布在母树周围，随着距离的增加，种子的数量逐渐减少；其次是天敌的取食过程，聚集在母树周围的种子和幼苗更容易受到专一性天敌的侵害而死亡，但随着与母树的距离增加，种子和幼苗遇到专一性天敌的概率降低，而存活概率逐渐增加。这两个过程的叠加导致种群增补数量在远离母树的某处达到最大值（图1）。
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以“Negative density dependence”为主题，在“Web of Science”检索到了603篇林业方向的文献。从1991-2021年，关于负密度制约的论文每年以12.3%的速率增长，引用次数也逐年增加（图2）。Hyatt等[19]发表了第一篇关于负密度制约的荟萃分析，结果并没有发现距离制约的普遍性，但在幼苗上存在更强的负密度制约信号。随后，祝燕等[15]发表了负密度制约假说的中文综述，详细阐明了负密度制约假说的机理和主要研究方向。经过十余年的发展，负密度制约假说在许多方向已经有了新的突破，尤其是地下菌根与致病菌的相互作用对负密度制约的影响。2014年，Comita等[20]再次对负密度制约进行荟萃分析，发现距离制约和密度制约均具有普遍性，基本解决了距离制约不能维持物种多样性的争论。
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图 2 林业中关于负密度制约的研究数量和引用频次Figure 2. Outputs and cited frequency of negative density dependence in forestry1981年，全球第一个大型森林动态监测样地在巴拿马的巴罗科罗拉多岛（Barro Colorado Island，BCI）上建立，BCI样地为研究负密度制约提供了一个理想场所，在该样地已对负密度制约进行了多次检验[10, 11, 21, 22]。2004年，中国森林多样性监测网络开始建立，目前该网络已跨越了热带、亚热带和温带[23]。该监测网络建立后，我国在负密度制约的研究也越来越多。文献计量学分析结果也表明，中国和美国对负密度制约的研究较多且联系紧密（图3）。
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图 3 不同国家负密度制约相关研究的相对数量和联系Figure 3. Relative output and connections of negative density dependence research among countries2. 负密度制约的驱动因子
当同种密度较高时，更容易吸引专一性天敌，同时种内竞争加剧和化感作用增强，导致物种在同种高密度区域时面临更高的死亡风险，这些因子可能均会导致负密度制约的产生。但Bagchi等[24]发现，植食性昆虫和致病菌对构建热带植物群落并维持其多样性具有关键作用，表明专一性天敌和致病菌可能是驱动负密度制约的主要因子。
2.1 热带森林中负密度制约的驱动因子
Janzen-Connell假说中的专一性天敌主要包括植食者和土壤中的致病菌。但这两类因子对负密度制约的贡献尚不清楚。在热带森林中，土壤中的致病菌对幼苗死亡率的影响已得到验证[25]。研究发现真菌类（Oomycota）的病原菌是导致幼苗死亡的主要因子，且与密度高度相关。在灭菌剂处理过的样地中，密度对幼苗的存活率没有显著影响，而在对照组中，幼苗的死亡率显著高于处理组，表明植物病原菌可能在维持和构建热带森林多样性方面发挥了关键作用。但最近的研究发现，植食者也是热带森林中负密度制约的重要驱动因子之一[26]。该研究通过量化植物资源获取型性状和防御型性状，发现与资源获取相关的性状对植物的表现并没有影响，表明资源竞争可能不会影响局域植物多样性；而防御类性状可以显著影响植物的表现，表明植食压力是热带森林中幼树负密度制约的主要驱动机制。
2.2 亚热带森林中负密度制约的驱动因子
对于亚热带森林，在负密度制约方面的研究起步较晚，但也取得了重要成果。最近的研究表明，土壤中的致病菌是亚热带森林负密度制约的主要驱动因子，在母树周围聚集的专一性致病菌是导致母树周围幼苗死亡的重要因子[27]。在亚热带森林中，有益菌根介导的负密度制约是近年来的一个重要发现[28]。此前的研究主要是基于病原菌与植物的相互作用开展的，但该研究指出，幼苗的存活率与外生菌根真菌（Ectomycorrhizal fungi）的积累速率呈正相关，表明外生菌根可能会减少病原菌的定植和对幼苗的伤害。这些报道表明植物同种密度制约是由有害的病原真菌和有益的菌根真菌的相互作用所共同决定的，而非单一类群作用的结果。随后，在温带和热带森林中也证实了外生菌根的类似作用[29, 30]。但植食者在亚热带森林中对负密度制约的贡献尚不清楚。
2.3 温带森林中负密度制约的驱动因子
在温带森林中，最早对土壤中的病毒进行了负密度制约的验证[12]，结果发现土壤中的病原菌可以显著降低同种幼苗的存活率，为其他物种提供了生存空间，促进了物种共存。但该研究只在一个物种上进行了验证，并不能代表群落水平。而最近的研究中，在群落水平上，通过控制实验对15 000株幼苗进行了监测，结果显示大型哺乳动物（如麋鹿）是温带森林负密度制约的重要驱动因子[31]。以前的研究往往会忽略大型食草者，主要是因为其通常被认为对食物的选择并不具有专一性，而该报道却发现大型食草者会表现出一定的食物偏好，首次肯定了大型哺乳动物在驱动负密度制约中的作用。
对热带、亚热带和温带森林的研究，最初对地下的致病菌关注较多，普遍认为地下致病菌是驱动负密度制约的主要因子。最近几年才开始关注地上的植食者，并发现地上植物与动物的相互作用对驱动负密度制约也具有重要作用。最近有研究表明，地上的天敌和地下的致病菌对负密度制约的相对贡献主要取决于植物自身的性状，该研究发现耐荫性树种主要由地下的致病菌驱动负密度制约，而喜光树种则主要由植食性昆虫驱动负密度制约[32]。
3. 影响负密度制约强度的因子
3.1 非生物因子
气候变化如何影响生物多样性一直以来是生态学研究的热点问题，最近的研究发现，全球变暖会加速物种的灭绝速率，导致生物多样性急剧降低[33, 34]。原位升温控制实验表明，幼苗的存活率随着同种密度的增加而增加，但与地上天敌压力的降低无关[35]。若是这样，在未来全球升温的背景下，稀有种的灭绝将会加快，导致依赖负密度制约维持物种共存的森林的多样性降低。因此，负密度制约强度的变化可能是气候变化导致物种多样性降低的一个内在驱动因子。
对我国热带雨林的研究表明，地形和降水对负密度制约强度具有重要影响。在雨季，山谷中的负密度制约强度高于山脊；但在旱季两者之间没有显著差异[36]。其次，降水减少会增强异种密度制约效应[37]。而对温带的研究表明，生境异质性（地形和土壤）对灌木幼苗存活的影响不显著[38]。因此，在不同的气候带中，地形对负密度制约强度的影响并不一致。但对温带的另一项研究结果显示，负密度制约强度随着土壤养分资源利用率的增加而增加，同时，在幼苗增补阶段，稀有种比常见种表现出更强的负密度制约，但在幼树增补阶段，后者比前者表现出更强的负密度制约。因此，该研究认为，当稀有种表现出更强的负密度制约时，群落的多样性将趋于降低；而当常见种表现出更强的负密度制约时，群落的多样性则趋于稳定。不过，无论是稀有种还是常见种，在资源充足的环境下均表现出较强的负密度制约[39]。
对亚热带地区的研究表明，海拔对负密度制约强度具有重要影响。相比于高海拔地区，低海拔地区的物种具有更强的负密度制约效应。同时，温室实验表明，在低海拔下，植物更易受致病菌的感染[40]，表明海拔对负密度制约的影响可能是不同海拔下致病菌的数量差异引起的。低海拔土壤温度高，湿度适宜，更适合致病菌的繁殖，而高海拔土壤温度低，紫外线强，不适合病毒的繁殖。
总之，当前亟需应对气候变化对负密度制约的正反馈影响，一旦形成了正反馈，将会加快稀有种的灭绝速率，导致生物多样性的降低。稀有种对生态系统功能具有重要作用[41]，一旦大量的稀有种灭绝，可能会导致生态系统的崩溃。而非生物因子对负密度制约强度的影响偏向于区域尺度，对物种之间负密度制约强度的差异解释度较低。
3.2 生物因子
群落补偿趋势认为种群的数量越大，负密度制约效应越强。这种趋势有利于稀有种在群落水平上存活和生长。Connell等[42]基于此趋势提出了两个假设，第1个假设是，在1 ~ 2 hm2的尺度上，常见种比稀有种具有更低的新增率和生长速率以及更高的死亡率；第2个假设是，目标个体周围为相同物种比为其他物种对于目标物种来说更不利（即导致生长缓慢或死亡率更高）。群落补偿趋势被认为是维持生物多样性的重要机制，且得到了研究证实[38, 43, 44]。但也有研究表明，稀有种比常见种表现出更强的负密度制约[14, 45-47]，认为稀有种更容易累积专一性病毒，且比常见种具有更高的聚集度，从而表现出更强的负密度制约。尽管存在很多争议，但目前还是偏向于认为稀有种比常见种具有更强的负密度制约[48]。此外，也有研究发现，在幼苗阶段稀有种表现出更强的负密度制约，但在幼树阶段常见种表现出更强的负密度制约[39]。因此，种群数量大小与负密度制约强度的关系还不能下定论。
土壤反馈中的植物与真菌的相互作用很早就引起了研究者的注意[49]。植物与真菌的互利共生在土壤中普遍存在，因此菌根真菌被认为是对整个群落施加了一种正反馈。但最近的研究表明，外生真菌菌根类型的植物表现出的负密度制约效应显著低于丛枝菌根真菌类型的植物[28, 29]。相比于丛枝菌根真菌，外生菌根真菌可以形成菌根鞘，为植物提供物理保护，还可以释放抗菌化合物，帮助植物抵抗根部病原微生物的侵害[49]。土壤中专一性的致病菌是驱动负密度制约的重要因子，而外生菌根真菌则可以有效地帮助植物缓解负密度制约效应。
植物自身的某些特性也会影响负密度制约。如耐荫性树种通常生长缓慢且叶片氮含量较低，倾向于将更多的资源投入到防御性状中[50]。相反，喜光的物种生长较快，导致对资源的竞争加剧，并更容易受到病毒的侵害[51]。因此，喜光物种比耐荫性物种具有更强的负密度制约[50, 52]。
当前研究对地下的菌根真菌关注较多，因其可作为第三者介导植物与病毒的相互作用，显著影响土壤的反馈作用。但最新的研究发现，人们对于菌根网络的研究结果具有引用偏见，更倾向于引用菌根的积极作用[53]。如，菌根网络在森林生态系统中普遍存在，且大树可以通过该网络向幼苗传输资源，以提高幼苗的存活率和生长速度，但这些作用并没有足够的证据。因此，今后对土壤反馈中菌根系统的研究需要更加谨慎。
4. 负密度制约的纬度梯度格局
2002年，Lambers等[54]在温带检测到了密度制约，并发现受影响的物种比例与热带相当，研究结果不支持负密度制约机制在热带更普遍的假设，因此，他们认为，除非密度制约强度随着纬度梯度逐渐变化，否则这种机制不可能解释热带森林的高度多样性。Paine等[55]评估了热带森林中相邻幼苗密度和大树的功能相似性、谱系距离对幼苗死亡率的影响，发现负密度制约比环境过滤对群落组成的影响更为广泛，证实了负密度制约在群落物种构建中的重要作用。2017年，LaManna等[56]通过综合全球24个森林样地大约240万棵树的数据，发现从赤道开始，同种负密度制约的强度随着纬度的升高而逐渐降低。该研究结果对解决Lambers等[54]提出的挑战具有重要的理论意义，引起了生态学家的广泛关注。但随后有人认为该研究的统计方法存在问题，故得出的结论并不可靠，且按照他们的统计方法，用相同的数据进行分析，发现负密度制约强度和纬度并没有显著关系[57, 58]。随后LaManna也对这些评论做出了回应[59, 60]，依然认为自己的结论是可靠的。但Johnson等[14]通过分析美国的森林资源清查数据，发现负密度制约强度与纬度梯度并不是简单的线性关系，但区域的物种多样性与负密度制约呈现很强的线性关系，物种多样性越高的区域，负密度制约越强。此外，该研究还认为从北方森林到亚热带森林，负密度制约驱动物种多样性是一种普遍机制。虽然关于纬度梯度与负密度制约强度之间的关系存在争议，但LaManna和Johnson的研究都表明物种多样性越高的区域，负密度制约强度也越高。而物种多样性随着纬度梯度的增加逐渐降低[61]，所以热带区域的负密度制约强度要高于温带地区，解决了负密度制约无法维持热带高生物多样性的争议。
5. 展望
5.1 负密度制约的空间尺度研究
对603篇相关文献进行计量学分析发现，未来的研究趋势仍然偏向于同种负密度制约和森林动态监测样地（图4）。我国沿着纬度梯度在不同气候带已建立23个大型森林动态样地（面积不少于15 hm2），这些样地均按照CTFS（Center of Tropical Forest Science）标准进行建设[23]，已形成森林多样性监测网络。该网络跨越了热带、亚热带和温带，大约30个纬度，为实现大尺度沿纬度梯度研究负密度制约提供了可能。
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图 4 近十余年负密度制约的研究趋势Figure 4. Trends in conspecific negative density dependence research in the last decade5.2 共生系统对负密度制约的影响
近年来，研究者关注更多的是植物与地下真菌的互利共生作用对负密度制约的影响，以及不同物种之间负密度制约强度的差异，而忽略了地上的共生系统。但最近有研究发现，地上的植食者也是驱动负密度制约的重要因子[26, 31]，因此地上共生系统对植食者的影响可能也会影响负密度制约强度。蚂蚁与植物的共生系统是生态系统中比较普遍的共生模式[62]，在该系统中，植物为蚂蚁提供食物资源（蜜露、食物体）、筑巢空间等有利于其生存繁殖的条件，而蚂蚁可阻止或减少除蜜露昆虫以外的其他植食性动物对植物的取食和破坏，实现对植物的保护[63]，因此，蚂蚁可以通过影响植食者的植食行为进而影响负密度制约强度。综上，地上共生系统对负密度制约的影响也应受到重视。
5.3 动植物关系对负密度制约的潜在作用
最近有研究指出，大型哺乳类食草动物是驱动温带森林负密度制约的重要因子[31]。但是在热带森林和亚热带森林，动植物关系对负密度制约影响的相关报道较少。尤其是热带植物，面临着巨大的植食压力。研究表明，热带地区的植物面临的虫食破坏和虫食行为大约是温带植物的3倍[64]。因此，热带地区地上动植物关系如何驱动负密度制约也是未来一个重要的研究方向。其次，控制实验发现，地下的致病菌也是驱动负密度制约的一个重要因子[12]，但对于地上部分利用控制实验探索负密度制约的研究较少，主要原因是野外影响幼苗死亡的因素太多[65]，不利用控制变量。因此，以田间和大棚作为实验平台，探索地上动植物关系对负密度制约的影响也是未来的一个研究方向。
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花色苷主要通过GST、膜转运蛋白（ABC、MATE、BTL-homologue等）以及自噬作用、内质网和高尔基体的囊泡运输系统转运至液泡。ABC：ATP-结合框；BTL-homologue：胆红素易位酶同族体；GST：谷胱甘肽S-转移酶；MATE：多药和毒性化合物外排。
Figure 1. Proposed models for vacuolar sequestration of anthocyanins[16-18]
Anthocyanins are primarily transported to the vacuole by GST, membrane transporters (e.g., ABC, MATE, BTL-homologue), and vesicle transport system of autophagy, endoplasmic reticulum, and Golgi apparatus. ABC: ATP-binding cassette; BTL-homologue: Bilitranslocase-homologue; GST: Glutathione S-transferase; MATE: Multidrug and toxic compound extrusion.
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