Potential selection driving evolution of long corolla tubes and case studies
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摘要:
多样的花冠形态具有保护花内性器官、吸引传粉者等多种作用，管状花的出现被认为是花瓣演化的一个变革性事件。自达尔文以来，学者们试图回答的一个经典问题是：长花冠管的演化是否由传粉者口器与花冠管之间长度的“军备竞赛”引起？人们已在长花冠管的多个类群中开展了实验，试图寻找交互选择引起的动植物之间协同演化的证据。本文总结了影响植物花冠管长演化的生物因素和非生物因素，探讨了传粉者、盗蜜者、植食者、光照、水分等因素在花冠管长演化中扮演的角色，重点梳理了传粉者介导花冠管长演化的4个潜在路径，以期为进一步探究植物花冠管长度的演化提供新的思路和方向。
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关键词:
- 花冠管长 /
- 传粉者介导选择 /
- 花部特征演化 /
- 协同演化 /
- 植物-传粉者相互作用
Abstract:Diverse corolla morphologies are thought to function in protecting sexual organs within flowers and attracting pollinators. The transition from open to tubular flowers is considered a key innovation in the evolution of corollas. A classic question that scholars have tried to answer since Darwin is: was the evolution of long corolla tubes caused by an arms-race relationship between the proboscis of the pollinator and the length of the corolla tube? Phenotypic manipulations have been conducted across multiple species with long corolla tubes to elucidate the mechanisms underlying the co-evolution between flowers and their interacting animal agents, driven by reciprocal selection. In this review, we summarize both the biotic and abiotic factors affecting corolla tube length, including the effects of pollinators, nectar robbers, and herbivores, as well as environmental factors like light and water availability. Moreover, we propose four potential evolutionary pathways for the development of pollinator-mediated long-tubed corollas. This review aims to provide insights and guidance for future studies on the evolution of tubular flowers.
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花是被子植物的有性生殖结构，一朵完全花的雌雄蕊由外轮的花被片（花萼、花瓣）包裹。花瓣通常是花颜色最明亮的部分，离瓣花或合瓣花不同花瓣的组合统称为花冠（图1）。被子植物花冠形态多样，很多科属植物可依据花冠形态进行类群的划分，如十字花科的十字花冠、豆科的蝶形花冠、旋花科的喇叭形花冠等。在多个类群中出现的管状（或曰筒状）花冠，其花冠管（筒）的管长有明显的差别。在一些植物类群中，花萼、花瓣、被丝托等结构也会特化延伸出一根长长的管状结构，在尖端存放花蜜，称之为花蜜距（Nectar spur）。花蜜距起到与花冠管类似的功能，因而花蜜距长与花冠管长的演化常被归为同一类问题。在非管状花植物中，花蜜等报酬可被不同长度的采食器官获取（图1：A），而在管状花中，花冠管或花蜜距限制了采食者的类型与采食效率（图1：B、C）。在宏观演化的尺度上，被子植物基部类群花为离瓣花，花瓣数量多[1-3]，而后演化出一些支系的花冠聚合为管状（图1：B）。管状花被认为是一种创新性状，促进了被子植物的多样化[4-6]。植物的花大小、花瓣空间位置、花冠整体空间构型和花色等花部性状的变异通常表现在多个维度；花冠管或花蜜距的变化主要体现在长度、管开口、管径和弯曲程度等的变化。
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图 1 花冠管长度及其相关特征的研究系统示例A：毛茛科鸦跖花（Oxygraphis glacialis Bunge）的开放皿状花，白色箭头示花瓣基部的蜜槽；B：毛茛科加拿大耧斗菜（Aquilegia canadensis L.）的5个离生花瓣均特化出长的花蜜距，白色箭头示花蜜承载量；C：杜鹃花科的一种欧石楠（Erica cerinthoides L.）的管状花冠，插入小图为非管状花的映山红（Rhododendron simsii Planch.）品种；D：喀什米尔熊蜂（Bombus kashmirensis Friese）在甘肃马先蒿（Pedicularis kansuensis Maxim.）上盗取花蜜，粉色箭头示其口器刺破花管基部；E：红腹熊蜂（Bombus friseanus Skorikov）访问具有长花冠管的三色马先蒿（Pedicularis tricolor Hand. -Mazz.），白色箭头示人工缩短花冠管长度的操作处理；F：为探究马先蒿属植物丢失花蜜的适应意义，在以花粉为报酬的二歧马先蒿（Pedicularis dichotoma Bonati，白色箭头示花蜜残留液面）花上创造人工添加花蜜（粉色箭头）的实验花[75]。照片拍摄：黄双全。Figure 1. Examples of system for studying corolla tube length and related traitsA: Open dish-shaped flower of Oxygraphis glacialis Bunge, white arrow shows nectary at the bottom of the petal; B: Five separate petals of Aquilegia canadensis L., which have specialized long nectar spurs, white arrow shows position of nectar drop; C: Tubular corolla of Erica cerinthoides L, with lower-left image showing non-tubular flower of Rhododendron simsii Planch; D: Bombus kashmirensis Friese individual robbing nectar from Pedicularis kansuensis Maxim., pink arrow shows proboscis of bee piercing the bottom of the corolla tube; E: Bombus friseanus Skorikov individual visiting long-tubed Pedicularis tricolor Hand.-Mazz., white arrow shows artificially shortening of corolla tube length; F: To investigate the significance of nectar loss, artificial nectar was added to the corolla tube of pollen-rewarding P. dichotoma Bonati, white arrow shows position of naturally residual nectar, pink arrow shows position of added nectar. Photos credits: Huang Shuang-Quan.人们对花冠管长度演化的认识，是基于花冠管与访花动物互作的各种生态功能，主要涉及觅食与传粉效率。因为花冠管结构的特殊性，管状结构将报酬物隐藏保护起来，限制了觅食者获取花管深处的分泌物，如熊峰的口器相对短于天蛾和蜂鸟，就无法从正常访花路径去获取长花蜜距的耧斗菜属（Aquilegia）植物花蜜（图1：B）。当传粉者试图获取花冠管基部的花蜜或花油时，就需要向花冠管内部探测，其觅食和传粉效率受到身体的结构（如口器、前腿）与花冠管长度匹配程度的影响。传粉者介导的花冠管长度演化的假说最早由达尔文[7]在1862年提出，因为互作双方机械的匹配程度与传粉作用是直观可见并可定量测定的，近40年来这一“花与传粉者特征匹配假说”已在多个类群中进行了实证研究。影响花冠管长度演化的选择，除传粉者稳定选择之外，还可能包括长口器传粉者丢失、捕食者作用或花啃食者假说、花性状相关的抑制作用等。花冠管中包含花柱，而花柱长度的演化与花冠管长的演化之间有着极强的关联，即花整合模块化的体现；随着花冠管的增长，植物传粉系统变得更加特化，产生的定向选择会提升花的整合性。同时，长花冠管虽然有利于过滤非传粉者的无效探测，自身也提供一定的视觉信号，但也易于遭受短口器盗食者的攻击（图1：D）。某些情况下，短花冠管相比于长花冠管可能更不易遭受飞行的食花者或植食者的威胁，但短的花冠管易于遭受来自地面的威胁。此外，从非生物因素的角度来看，花冠管的变化与海拔、光照等因素有一定的关联。本文从以上角度出发，阐释花冠管演化的原因与相关的例证，特别是表型操作验证传粉者选择假说的研究案例（图1：E、F）。
1. 生物因素
1.1 传粉者直接介导的选择
传粉者在大部分被子植物的有性生殖中扮演着重要的角色，据最新估计，约90%的有花植物依赖于传粉者完成有性生殖[8]。植物-传粉者互作中最重要的特性是花的关键特征对传粉者关键特征的适应，这一特性在花大小上有直观的体现，即小型花通常由小体型传粉者访问，而大型花如有丰厚的报酬往往会吸引体型大的传粉者[9, 10]。除了花大小之外，花冠管长度和传粉者的口器长度之间也存在匹配，这一样式有着遗传基础，反映了适应性演化。自达尔文[7]1862年的工作以来，花冠管长度和传粉者吻长之间的特征匹配就广受关注。然而，这两个性状之间的关联性的起源，并不能归结为一个简单的物种间互作过程。达尔文提出的是互作的植物和传粉者结构之间的协同演化，不过，花冠管长和传粉者口器长之间的表型关联也可能与其他过程相关，如弥散协同演化（Diffuse coevolution）、植物对当地最适传粉者子集的特化以及植物转变为适应更长吻长的传粉者的过程[11]。对植物-传粉者特征匹配研究较多的是花冠管或花蜜距与传粉者的吻部或前肢[12]之间的相互适应。如，在日本一项涉及12个居群的野外研究表明，夏枯草（Prunella vulgaris L.）的花冠管长与当地的熊蜂吻长之间有相关性，而与海拔或者其他非生物因素之间没有关联[13]。在南非，长吻蝇类Prosoeca ganglbaueri Lichtwardt和其主要的蜜源植物Zaluzianskya microsiphon (Kuntze) K. Schum.之间形成了跨居群的吻长和花冠管长协变的地理镶嵌模式，这种协变不受其他因素如海拔、蝇类个体大小、花大小的影响[14]。在杜鹃花科植物Erica plukenetti L.中，有中等长度花冠管的花由短喙的太阳鸟传粉，而另一个地点的长花冠管的花则由长喙的太阳鸟传粉[15]。在尼泊尔，姜科植物紫花象牙参（Roscoea pupurea Sm.）的花冠管长与当地的蝇类昆虫口器长度之间有相关性，但与植株高度或花大小没有关联[16]。此外，花冠管长也逐渐成为一个全球气候变化背景下备受关注的特征，如在科罗拉多对高山地区两种熊蜂的研究发现，在过去40年时间里，长吻熊蜂的数量逐渐变少，而短吻熊蜂在逐渐取代它们，然而与这些熊蜂生长在一起的花的花冠管并没有变短，原先二者的互惠关系解除了[17]。
从植物-传粉者特征匹配的角度探讨花冠管长的演化，至少有4个演化上的路径，以及复杂的遗传/发育上的因素与各个演化路径之间发生相互作用，从而响应自然选择的影响[18]。
1.1.1 植物与传粉者之间的协同演化
1862年，达尔文[7]基于马达加斯加彗星兰（Angraecum sesquipdedale Thouars）提出，花冠管长演化归因于花冠管长度和传粉者特征之间的相互匹配。在这一协同演化模型中，植物和天蛾受到互作双方的交互选择。然而，如果有其他参与者产生了足够强的边缘选择，则这种一对一的特化并不是非常必要的[19-22]。达尔文提出的演化模式是，如果传粉者的口器足够长，则其并不需要用其他可以携带花粉的部位接触花药和柱头，这些传粉者对于植物延长花冠管或花蜜距就会产生强选择，从而确保传粉者钻入花中足够长的距离才能获取花蜜并传递或落置花粉。如果没有遗传限制，植物居群就会朝着这个方向演化。在某些情况下，因为花冠管或花蜜距的延长，导致植物演化出更长的花冠管或花蜜距，使得一些花蜜在花冠管或花蜜距的基部变得不可获取，这样就会选择具有更长口器的传粉者，这样的“军备竞赛（Arms race）”将驱使植物产生具有异常长度的蜜距或花冠管。达尔文[7]曾预测长距彗星兰的传粉者是长口器的天蛾，这种天蛾后来被描述和记载为Xanthopan morganii Rothchild & Jordan[23]。
不过，Angraecum-Xanthopan互作关系的协同演化模型并不能解释所有的情况，如兰科或马利筋属（Asclepias）植物将聚合的花粉块黏附在昆虫的口器上，使昆虫头部无法接触花的繁殖器官。此外，极长的口器能让天蛾在获取花蜜的时候悬停得足够安全，避免被花上的捕食者所捕食[23-25]。这种互作可能是植物去探求或利用动物“预先存在（即在与植物互作之前就已存在的）”信号感知系统偏好的结果，这样极端的蜜距或花冠管的产生就有可能向着传粉者转变的方向演化[11, 23]。
虽然达尔文的协同演化模型对于那些产生粘性聚合花粉植物的解释力显得不足，不过对于粉末状非聚合花粉的植物来说很适合，且对于由脊椎动物（如蝙蝠、鸟类）传粉的植物来说也同样适合，因为花粉经由皮毛或羽毛传递。如，达尔文的协同演化模型可以解释一种长舌的食蜜蝙蝠（Anoura fistulata Muchhala, Mena-Valenzuela & Albuja）的舌头长度（8.5 cm）和相应植物（Centropogon nigricans Zahlbr.）的8 ~ 9 cm长的花蜜管，在这一系统中，花粉落置在蝙蝠的前额上[26]。这些研究案例显示蝙蝠介导的选择偏好于更长的花冠管（这样就有更高的雄性适合度）。另一个案例是西番莲属（Tacsonia）植物花冠管长的缩短与转变到适应短喙剑喙鸟传粉者有关[27]。在南非Rediviva属采油蜂26个物种中有7个种的前腿特别长，明显长于体长，细长的前腿用于从那些有长花距的兰科和玄参科管状花中收集花油。早期的野外调查表明，前腿长与花油距的长度表现出地理镶嵌的协同演化模式[28]。长腿的Rediviva属油蜂 和玄参科双距花属（Diascia）植物分泌油的花距长似乎参与了一场军备竞赛。腿长的蜂可以轻松收获长短花距中所有的油滴，最大限度地提高了觅食效率，但腿短的蜂只能获取短距花的报酬；而对于植物，更长的花距增加了油蜂移出与落置的花粉量，可最大限度地提高传粉效率[29]。但油蜂的长腿与花距长是否因互作的双方协同演化所引起，在早期还存在疑问，因为长腿的蜂可在不同科属花距长短不同的油花中采集花油。油花植物依赖某种特定的油蜂传粉（一对一），但油蜂可作为多种植物的传粉者（一对多），即不对称的特化传粉系统[30, 31]。后续的研究从群落水平上构建了26种油蜂与96种油花植物的二分网络及其互作的强度（相对访问频率），并进行PIC（Phylogenetically independent contrasts）分析，结果表明，花距长度的变异可解释油蜂腿长演化转变的80%，而虫体大小的变异只有6%的解释力；这一结果满足了油蜂的采油与油花供给油的互作性状协同演化假说的基本前提[12]。
同种植物扩散到新环境后，适应当地不同传粉者而引起的管长演化，也支持了达尔文提出的花演化模型；这种情形被称为传粉生态型（Pollination ecotype）。一些入侵植物扩散到原分布区之外后，演化出适应当地新的长吻传粉者的特征。如，更长花冠管的快速演化已经在车前科植物Digitalis purpurea L.中得以体现，这种植物从欧亚大陆引入到新热带地区后，传粉系统从熊蜂转变为蜂鸟[32]。原产南美的茄科植物Nicotiana glauca Graham拓殖到南非，也表现出匹配特征的适应性演化：在本土地区由直喙的蜂鸟传粉，其花冠管是直的；在拓殖的非洲区域由弯曲喙的太阳鸟传粉，花冠管则表现出了明显的弯曲[33]。
1.1.2 花冠管长的演化是对于一小部分优势传粉者的适应性特化
达尔文协同演化模型依赖于在植物-传粉者互作关系中“预先存在”的特化，即长花冠管可能是在植物-传粉者互作之前预先存在的特征，且非由传粉者所驱动。然而，这种“预先特化”如何在最开始就演化出来呢？如果当地传粉者集群中一个子集的传粉者表现得比其他传粉者更好，如拥有更长的口器且可以更好地传递花粉，则这种传粉者就会更受青睐。此外，对于更优越传粉服务的竞争也可以驱动植物特征对于优势传粉者子集的特化，而这种特化形式可以是花冠管或花蜜距的延长[34-36]。有更长花冠管或者花蜜距的花大体上有更少的传粉动物[22, 37-39]，花冠管或花蜜距的延长可增强对潜在访花者的筛选，从而只有一部分优势传粉者才可以得到报酬奖赏[37, 40, 41]。最近对横断山区东缘胡颓子科牛奶子（Elaeagnus umbellata Thunb.）3个海拔花部特征与主要传粉者的比较研究结果表明，与中低海拔相比，高海拔的植物个体低矮，但花相对较大，花管长、花蜜量大而糖浓度较低；3个地点访花者种类相似，但访花频率有显著差别，在中低海拔地区有效传粉者以蜂类为主，而在高海拔地区太阳鸟的传粉贡献变大[42]。
如果特化是有优势的，那么提高特化程度的演化就是单一定向的趋势。不过，如果传粉者丰度变化或者植物扩散到它们原先传粉者分布区之外，则选择可能偏好于转变到更为泛化的传粉系统[41]，或自花授粉系统[43]。
1.1.3 极端形态的花冠管长演化来自于单向传粉者转变
在兰科Angraecum属植物中的研究表明，长花蜜距的演化可能是因为适应于拥有不同口器长的传粉者物种，而传粉者有向着拥有更长吻的长蛾类转变的趋势[11, 23, 24]。更极端的花形态的演化[44]可以发生在植物居群适应具有更极端形态新传粉者的过程中，随之而来的是对于特征匹配的适应性演化。如果是应用在花冠管或花蜜距上，就可以导致单向转变至更长吻的传粉者。本质上，植物适应新的传粉者环境的同时，也会适应传粉者物种的吻长[19, 20-22, 45]。这个模型试图解释极端花形态的单一定向演化，通过传粉者转变的形式，从短口器的传粉者转变到长口器的传粉者，随之而来的是植物演化适应于新的传粉者（花冠管或蜜距的延长）。对于单一定向的逻辑是，当长吻的传粉者访花，并从短花冠管的花中获得花蜜时，短吻的传粉者却无法访问长花冠管的花，因为这种花无法为它们提供足够的报酬。
在毛茛科耧斗菜属植物花蜜距的演化研究中发现了一个有力证据，即更长的花蜜距的演化与植物转变为使用更长吻的传粉动物是有关联的，传粉者从熊蜂转变为蜂鸟（图1：B），再到天蛾；并且这种转变也与物种形成和快速演化的花蜜距长度有关[11]。
传粉者转变和定向特征匹配的协同演化模型的一个不足之处，是植物与传粉者不一定是一对一的关系。新的边缘选择与新的传粉者之间有关联，可导致花的演化提升对新传粉者的特征匹配，并因此提升对新旧两种传粉者的适合度[19, 20, 22, 46]。
1.1.4 可逆的传粉者转变假说
植物可以从特化转变到更泛化的传粉系统，且这一转变可能与花冠管或花蜜距的缩短有关[41]。植物可以通过欺骗策略来规避短吻传粉者回避长花冠管/长蜜距花的行为[47]。在这种情况下，短吻传粉者的访问行为对报酬有一定的预期，虽然持续地访问了足够多的花，但最终还是学会了去规避没有报酬的花，不过这也提供了植物演化出更短花冠管的机会，其中，自花授粉机制也在传粉者未能适配时为植物提供繁殖的保障[43]。从特化到泛化传粉之间的转变，则可能是通过预先适应（Pre-adaptation）来实现的。这种方式在从特化报酬到更泛化报酬（如花粉）的演化转变中可以得到体现，如金虎尾科植物由产生特化于油蜂的油报酬，转变到更为泛化的花粉报酬[48]，大戟科植物特化于兰花蜂和切叶蜂的树脂报酬转变到更为泛化的花粉报酬[49, 50]，在这些过程中，花冠管长或花蜜距长也可能随之缩短。
1.2 与传粉者有关联的影响
1.2.1 花整合（Floral integration）
表型特征并不是独立变化的[50, 51]，大部分特征与许多其他特征协变，且这种协变通常是有遗传基础的。因此，特征的可演化性（特征响应定向选择的能力）会受到适合度的关联性状变异的限制[52]。更普遍的是，短期和长期的花演化是可以反映特征特定组合的变化的，如功能互作特征之间的关联性演化[53, 54]。
花整合是描述花特征协变的模式[21]。有研究显示，花冠管长度、花柱长度、雄蕊长度之间的遗传联系比其他花特征之间的联系更紧密[18, 55, 56]。如，在列当科马先蒿属（Pedicularis）物种中，花柱的长度与包裹它的花冠管长有很强的相关性，而与花大小、植株高度等特征没有相关性[57]。当这种遗传关联性限制了演化时[58, 59]，短期内也可能会加速植物对非定向选择的遗传响应[60]。花冠管长度受传粉者选择，而在花冠管中的花柱可能会因为与传粉者传递的花粉发生相互作用而处在稳定选择中。在这种情况下，花柱与花冠管的整合也受传粉者的影响。
1.2.2 提升花位置的视觉信号
花冠管本身的长短直接影响管上承载的花冠距地面的高度。有观点认为，长花冠管可以增加整朵花的视觉信号，因此容易被潜在的传粉者发现[61]。花冠管与其他植物其他特征之间的相关性被认为是吸引传粉者的结果，或者是系统发育限制[62]。也有观点认为，在马先蒿属中，花冠管长是与株高等特征协变的，即如果株高较高，则不需要更长的花冠管，反之，如果植株不高，则更长的花冠管就会受到选择的青睐[63]。但是，植株对传粉者的影响可能与管长并无关联，如斗叶系的马先蒿属植株相对较高，但也演化出长花冠管且无蜜的类群[64]。人为缩短三色马先蒿（Pedicularis tricolor Hand. -Mazz.）的花冠管长度后，发现并没有降低熊蜂传粉者的访问偏好与访花频率[65]（图1：D）。这一案例不支持长花冠管对传粉者更有吸引作用，质疑了前人提出的提高视觉信号的假说。
1.3 遏制低效传粉者或非传粉者
1.3.1 低效传粉者对长花冠管的影响
长花冠管可能是对高效优势传粉者的适应，也可能是对低效传粉者的排斥。对于长花冠管的植物而言，访花者想要获取花冠管基部的花蜜，就需要将口器甚至是头部深入到花冠管中。长的花冠管可以让低效的传粉者难以接触到花蜜。传粉者对花的无效探测是不利于植物的，对于短花冠管植物而言，各种类型的昆虫都可以探入花中寻找花蜜，而这种探测可能会损伤花冠管。在一些丢失花蜜的植物中（图1：F），长花冠管被认为可以直接阻碍传粉者口器的探测[66, 67]。从这种意义上来看，花冠管是低效传粉者获取花蜜的屏障，因而不破坏花结构的低效传粉者可能会促进花冠管的伸长。
1.3.2 盗蜜者对长花冠管的影响
具有长花冠管的花可能含有更多的花蜜，因而被盗蜜者破坏的风险较高。例如，在古巴，木蜂（Xylocopa cubaecola Lucas）在马鞭草科植物Duranta erecta L.的花上，偏好于盗取有更长和更宽花冠管的花，且这种行为能够显著降低坐果率[68]。因此，盗蜜者对花冠管长度的选择可以是负向的，从而促进花冠管的缩短。
1.3.3 植食者对长花冠管的影响
与盗蜜者不同，植食者或食花者会直接破坏整朵花，而长花冠管可能会更多地遭受植食者的攻击。如，在柳叶菜科Oneothera属中，有更长花冠管的植物由蛾类传粉，而特化的食花者矇蛾科Mompha属将会伤害更多的花，那些拥有更短花冠管、由蜂类传粉的植物物种，则承受了比较小的植食损失[69]。不过，也有报道指出，长花冠管有助于植物对抗植食者。例如，在北美的落基山，高山地区花荵科植物Polemonum viscosum Nutt.其较短的花冠管更容易遭受蚂蚁损害[70]。从这个角度来看，长花冠管可以保护繁殖器官。综合来看，在没有植食者天敌存在的情况下，植食者的选择可能促进花冠管的缩短；在长花冠管吸引植食者天敌的系统中，植食者的存在反而促进花冠管的伸长。
2. 非生物因素
非生物因素对花冠管长的影响通常作用于表型，但也可以为我们理解其演化提供新的视角。当前针对非生物因素影响花冠管长度的研究中，更多的是体现生态因子对花部特征的短期影响，且植物表型的改变有可能只是受环境胁迫后的被动响应。但这些研究打开了新的视角，因为在植物演化历程中地球的生态因子也存在宏观变化，如果短时间内的生态变化即会导致花冠管长发生明显改变，则植物与传粉者的相互作用也会发生快速变化，从而在宏观演化的时间尺度上，生态因子也很有可能对花冠管长的演化带来显著影响。
2.1 温度与水
温度和水常被联用，以探索生态因子对花冠管长变化的影响。例如，在花荵科植物Ipomopsis longiflora (Torr.) V. E. Grant中，实验室条件下花冠管长同时受温度和水胁迫的影响。严重缺水胁迫下，花冠管长度缩短；在低温（20 ℃）和高温（35 ℃）情况下花冠管长度都会缩短，而中温（30 ℃）情况下花冠管最长[71]。室内采用大豆（Glycine max L.）花为材料发现，高温（38 ℃/30 ℃，日/夜）或UV-B照射都导致植物产生更短的花冠管长[72]。在另一个案例中，灌溉用水缺乏显著降低了十字花科作物Diplotaxis tenuifolia (L.) DC.的花冠管长[73]。在管花马先蒿（P. siphonantha D. Don）中，更多的水分可以直接导致花冠管的伸长[65, 66]。有研究发现，鸢尾科植物Crocus vernus (L.) Hill的花冠管在无损情况下，8 d内可以生长50 mm，如果把取下的花芽放在吲哚乙酸中，最终的花冠管长度会超过加水实验组（加蒸馏水组使得花芽生长被限制到46%），超过的量达到了30%，但最后只能生长到无损花芽正常发育的91%[74]。
2.2 光照
光照对花冠管长度的影响在多个物种类群中已有报道。在两种咖啡农作物Coffea arabica L.和C. canephora Pierre ex A. Froehner中，遮荫条件下植株相比于无遮荫条件，其花冠管长度都要更长。另一项研究也表明，管长受环境条件的影响，其中遮光处理导致管花马先蒿花冠管的伸长，且这种伸长主要是细胞长度增加，而不是细胞数目增多所导致的[65, 66]。
3. 展望
自达尔文以来，植物花冠管长的演化一直吸引着人们的关注。从植物-传粉者协同演化的角度，人们不断提出演化模型，并用实地证据来揭示花冠管长演化的成因与趋势；从非生物因素的角度，研究者也揭示了生态因子在短期内可以对花冠管长表型带来显著的影响。但对自然界植物千变万化的花冠管长而言，尚没有能够解释所有现象的最终模型。花冠管长的演化与植物所处环境中的生物或非生物因素密切相关，也与植物经历的演化发育历史相关。在复杂的环境选择下，未来应尽可能将各种因素纳入到一个研究系统中，可从弥散协同演化、植物与传粉者双边归因、结合生态因子的宏观演化、遗传性状等角度开展研究探讨。（1）弥散协同演化：当前的研究体系以典型的长口器传粉者和长花冠管系统为主要模式系统，然而自然界中一对一的协同互作系统并不普遍，要得到对花冠管长演化的统一模型，需要考虑非特化传粉者与植物间的相互作用。（2）植物传粉者的双向研究：目前对植物花冠管长的演化更多探讨的是植物这一边的演化，而传粉者或其他互作者更多地是作为随花冠管长变化而变化的特性，对于传粉者自身口器长度是如何演化的尚不了解，且对传粉者类型转变与传粉者特征转变对花冠管长带来的演化影响还缺少统合。（3）结合生态因子的宏观演化：不断积累的证据表明，生态因子在短期内可以影响植物花冠管长的表型，但这种改变在漫长的时间尺度下如何对基因型产生影响，尚缺乏研究，且这些改变有可能是植物被胁迫后的被动响应。如果在更长时间尺度上（如考虑演化历史）进行思考，则可得出非生物因素对花冠管长影响的宏观演化图景。（4）遗传性状：从基因调控的角度寻找控制花冠管长度的基因并追溯演化历史，则可从分子演化的角度解析花冠管长演化的遗传基础和直接原因。
致谢：感谢华中师范大学生命科学学院进化与生态研究所成员和3位匿名审稿人提供的修改建议。
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图 1 花冠管长度及其相关特征的研究系统示例
A：毛茛科鸦跖花（Oxygraphis glacialis Bunge）的开放皿状花，白色箭头示花瓣基部的蜜槽；B：毛茛科加拿大耧斗菜（Aquilegia canadensis L.）的5个离生花瓣均特化出长的花蜜距，白色箭头示花蜜承载量；C：杜鹃花科的一种欧石楠（Erica cerinthoides L.）的管状花冠，插入小图为非管状花的映山红（Rhododendron simsii Planch.）品种；D：喀什米尔熊蜂（Bombus kashmirensis Friese）在甘肃马先蒿（Pedicularis kansuensis Maxim.）上盗取花蜜，粉色箭头示其口器刺破花管基部；E：红腹熊蜂（Bombus friseanus Skorikov）访问具有长花冠管的三色马先蒿（Pedicularis tricolor Hand. -Mazz.），白色箭头示人工缩短花冠管长度的操作处理；F：为探究马先蒿属植物丢失花蜜的适应意义，在以花粉为报酬的二歧马先蒿（Pedicularis dichotoma Bonati，白色箭头示花蜜残留液面）花上创造人工添加花蜜（粉色箭头）的实验花[75]。照片拍摄：黄双全。
Figure 1. Examples of system for studying corolla tube length and related traits
A: Open dish-shaped flower of Oxygraphis glacialis Bunge, white arrow shows nectary at the bottom of the petal; B: Five separate petals of Aquilegia canadensis L., which have specialized long nectar spurs, white arrow shows position of nectar drop; C: Tubular corolla of Erica cerinthoides L, with lower-left image showing non-tubular flower of Rhododendron simsii Planch; D: Bombus kashmirensis Friese individual robbing nectar from Pedicularis kansuensis Maxim., pink arrow shows proboscis of bee piercing the bottom of the corolla tube; E: Bombus friseanus Skorikov individual visiting long-tubed Pedicularis tricolor Hand.-Mazz., white arrow shows artificially shortening of corolla tube length; F: To investigate the significance of nectar loss, artificial nectar was added to the corolla tube of pollen-rewarding P. dichotoma Bonati, white arrow shows position of naturally residual nectar, pink arrow shows position of added nectar. Photos credits: Huang Shuang-Quan.
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