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空间代谢组技术在植物研究中的应用与前景

李晓旭, 王晨璨, 丁文静, 梅曼, 张玉倩, 蔺宏霞, 赵媛媛

李晓旭,王晨璨,丁文静,梅曼,张玉倩,蔺宏霞,赵媛媛. 空间代谢组技术在植物研究中的应用与前景[J]. 植物科学学报,2024,42(5):654−663. DOI: 10.11913/PSJ.2095-0837.23377
引用本文: 李晓旭,王晨璨,丁文静,梅曼,张玉倩,蔺宏霞,赵媛媛. 空间代谢组技术在植物研究中的应用与前景[J]. 植物科学学报,2024,42(5):654−663. DOI: 10.11913/PSJ.2095-0837.23377
Li XX,Wang CC,Ding WJ,Mei M,Zhang YQ,Lin HX,Zhao YY. Application and prospects of spatial metabolomics technology in plant research[J]. Plant Science Journal,2024,42(5):654−663. DOI: 10.11913/PSJ.2095-0837.23377
Citation: Li XX,Wang CC,Ding WJ,Mei M,Zhang YQ,Lin HX,Zhao YY. Application and prospects of spatial metabolomics technology in plant research[J]. Plant Science Journal,2024,42(5):654−663. DOI: 10.11913/PSJ.2095-0837.23377
李晓旭,王晨璨,丁文静,梅曼,张玉倩,蔺宏霞,赵媛媛. 空间代谢组技术在植物研究中的应用与前景[J]. 植物科学学报,2024,42(5):654−663. CSTR: 32231.14.PSJ.2095-0837.23377
引用本文: 李晓旭,王晨璨,丁文静,梅曼,张玉倩,蔺宏霞,赵媛媛. 空间代谢组技术在植物研究中的应用与前景[J]. 植物科学学报,2024,42(5):654−663. CSTR: 32231.14.PSJ.2095-0837.23377
Li XX,Wang CC,Ding WJ,Mei M,Zhang YQ,Lin HX,Zhao YY. Application and prospects of spatial metabolomics technology in plant research[J]. Plant Science Journal,2024,42(5):654−663. CSTR: 32231.14.PSJ.2095-0837.23377
Citation: Li XX,Wang CC,Ding WJ,Mei M,Zhang YQ,Lin HX,Zhao YY. Application and prospects of spatial metabolomics technology in plant research[J]. Plant Science Journal,2024,42(5):654−663. CSTR: 32231.14.PSJ.2095-0837.23377

空间代谢组技术在植物研究中的应用与前景

基金项目: 科技部外国专家项目(G20221090007L)。
详细信息
    作者简介:

    李晓旭(1999−),女,硕士研究生,研究方向为木本植物生长发育(E-mail:lixiaoxu82@163.com

    王晨璨(1999−),女,硕士研究生,研究方向为木本植物生长发育(E-mail:w3387134833@163.com

    通讯作者:

    赵媛媛: E-mail:yyzhao@bjfu.edu.cn

    共同作者

  • 中图分类号: Q946

Application and prospects of spatial metabolomics technology in plant research

  • 摘要:

    空间代谢组技术是一种整合了质谱成像和代谢组学的新兴研究技术,该项技术可以获得生物组织中大量已知或未知内源性代谢物分子的结构、含量和空间分布信息,精准定位组织中的代谢物分布,对揭示植物代谢物的合成、积累和调控机理至关重要。本文介绍了空间代谢组技术的研究现状,重点综述了空间代谢组技术在植物组织研究方面的前沿应用,探讨了空间代谢组技术在植物单细胞水平研究领域中的应用与挑战,以期为研究植物生长发育及空间代谢网络的调控提供新的途径,为解决农业生产、植物能源开发等领域的问题提供关键支持。

    Abstract:

    Spatial metabolomics is an emerging research technology that integrates mass spectrometry imaging and metabolomics to analyze the structure, concentration, and spatial distribution of endogenous metabolites within biological tissues. This approach enables the acquisition of both known and unknown metabolite information at high spatial resolution, allowing for precise localization within tissues. It is crucial for elucidating the synthesis, accumulation, and regulation of plant metabolites. This article reviews the current research status of spatial metabolomics technology, with a focus on cutting-edge applications in plant tissue research. Special attention is given to its potential and challenges in the field of single-cell plant studies, aiming to provide new avenues for studying plant growth and development and regulating spatial metabolic networks. Additionally, this technology offers crucial insights for solving problems in agricultural production, plant-based energy development, and other fields.

  • 植物代谢组学一直是植物科学的热点研究方向之一。植物内源代谢物在广泛的空间范围内发生变化,研究其在不同生长发育时期或者受到某种外界或内部刺激时代谢物的含量变化规律及代谢调控机制具有重要意义[1]。植物体内代谢物的合成和累积往往具有精准的空间分布,且生理功能常与其在组织甚至单细胞中的空间分布紧密相关。因此,实现代谢物在组织中高空间分辨率的精准定位对阐明植物中代谢物的合成、积累和调控机理至关重要[2]

    随着代谢组学的发展和质谱成像(Mass spectrometry imaging,MSI)技术的出现,空间代谢组技术(Spatial metabolomics technology)应运而生,该技术整合了质谱成像和传统代谢组学的研究技术[3],利用离子源直接扫描生物样品成像,在无标记的条件下,对生物组织切片进行扫描分析,完成代谢物的定性、定量和定位分析,突破了传统代谢组学研究损失空间信息的瓶颈[4]。空间代谢组技术通过分析不同组织和器官中植物代谢物的空间分布,可以更好地厘清植物在不同环境条件下的生理响应机制[5],为研究植物生长发育、适应环境以及植物资源开发提供了新的途径。本文系统总结了空间代谢组技术的研究现状,重点综述了空间代谢组学在植物组织中的最新应用进展,并对空间代谢组技术在植物单细胞领域的前景和挑战进行了总结和展望。

    植物代谢组研究旨在全面测定细胞和组织中的所有代谢物及其代谢途径,反映基因组、转录组和蛋白质组的调控,并与表型精确关联[6]。代谢组研究主要基于色谱、质谱、核磁共振(Nuclear Magnetic Resonance,NMR)等方法,旨在定性和定量分析生物系统中的所有代谢物。质谱因其高灵敏度、高选择性和宽动态范围而成为代谢组研究的主要平台[7]。离子源技术的革新使物质电离效果不断得到优化,质量分析器的更新换代提升了质谱的分辨率、灵敏度、扫描速度等能力。气相色谱-质谱技术(GC-MS)的局限性在于其要求被测分子具有挥发性,无法对热稳定性差的化合物进行检测。相比于气态样品分析,液相色谱-质谱技术(LC-MS)适合于高沸点、热稳定性差和大分子量等待测物的检测[8]。NMR技术具有通过一种或多种类型的原子核(如1H、13C、31P或15N)检测代谢物的能力,能够利用各种稳定同位素标记的前体追踪代谢途径并测量代谢通量,但其存在灵敏度较低、动态监测范围较小、分辨率不高等问题[9]。综上,传统的代谢组技术存在各种局限性,缺少空间维度信息,导致无法准确反映生物体的动态代谢过程以及代谢网络[10]

    空间代谢组技术作为一项新兴前沿的分析技术,通过质谱仪直接采集组织样本切片的离子信息,将质谱数据可视化,准确定位代谢物分子在组织切片中的空间分布[11],并借助传统代谢组学技术对生物组织进行生物信息学分析,获得代谢物种类和含量[12],具有免标记、无需基质、周期短的特点,借助质谱成像手段还可以直接获得植物组织的代谢物空间分布信息[13]。NMR技术在空间代谢组中起着重要作用,NMR波谱具有空间选择性体内成像和生物体组织代谢动态分析的能力,能够提供有关物质结构和动力学的详细信息[14]。NMR可以同时检测多种代谢物,对生物体内的代谢产物进行非破坏性的定量与定性分析,确定代谢物的结构和含量,揭示不同组织和器官之间的代谢差异,以及定位代谢产物在空间上的分布[15]

    空间代谢组主要流程包括组织样本切片制备、质谱数据采集和质谱成像数据处理(图1),可直接测量植物样本中代谢物的空间分布,进一步理解植物成分内部调控机制,已用于植物的根、茎、叶、花、果实中。切片制备是影响质谱成像准确性的关键环节,获得的植物样本应快速冷冻于液氮,后进行切片[16]。切片前应确认植物新鲜组织样本的最佳取材位置,取样过程中需要保持低温环境,后续进行包埋制备待测样本,利用冷冻切片机将包埋样本制备成厚度约为5~20 μm的冷冻切片[17]。将冷冻切片转移至质谱靶上,质谱仪按照采集程序,利用激光或高能离子束、带电喷雾液滴等扫描样本,使其表面的分子或离子解吸离子化,离子化的分子经过适当的电场或磁场作用,在空间或时间上按照其质量与电荷比的大小被分离,通过检测器获得质谱信号,使用成像软件将测得的质谱数据转化为对应像素点,并重构出目标化合物在组织表面的空间分布图像[18]

    图  1  植物空间代谢组技术分析流程
    Figure  1.  Plant spatial metabolomics technology analysis process

    空间代谢组最重要的是进行图谱的原位分析,对植物样本的切片进行扫描检测后,获取切片上代谢物的m/z、响应强度和位置信息,然后通过比对邻位切片匀浆的定性结果,最终获取植物代谢物的定性、定量和定位信息[19]。对于获取到的数据,可基于H&E染色的结果,或通过降维聚类方法,如t-分布领域嵌入算法(t-Distributed stochastic neighbor embedding,t-SNE)、一致的流形近似和投影(Uniform manifold approximation and projection,UMAP)等对代谢物结果进行分区,再对不同区域的代谢物信号进行处理,获得定量数据,定性方法一般基于库匹配或者标准品比对,将代谢物与已知数据库中的结构进行比对,得到注释代谢物分子等信息。获得空间代谢物定性定量结果后,可以采用多元统计分析方法(PCA、PLS-DA、OPLS-DA)对不同空间位置的代谢物进行比较,寻找差异显著的代谢物或代谢通路,进行差异KEGG富集、ROC等分析,进一步探究代谢物在不同区域或样本间的差异分布、生物学意义等。

    质谱成像是一种可以直接获得生物组织中已知和未知的内源性代谢物分子的结构、含量和空间分布信息[20],生成组织分子成像图的分子成像方法,具有无需标记、高通量、高灵敏度、高准确度的特点[21]。现阶段,可将空间代谢组学中应用的质谱成像技术分为有基质和无基质两类(表1)。其中,有基质空间代谢组检测方法包括二次离子质谱成像(Secondary ion mass spectrometry,SIMS)技术、解吸电喷雾电离质谱成像(Desorption electrospray ionization mass spectrometry imaging,DESI-MSI)技术和激光溅射-电喷雾电离质谱成像(Laser ablation electrospray ionization mass spectrometry imaging,LA-ESI-MSI)技术,而MALDI-MSI是典型的基质辅助激光解析电离型的质谱成像技术[22],其在内源性代谢物、脂质、外源性药物等小分子成像中受到越来越多的关注,是目前应用最广泛的一项技术[23]

    表  1  常见质谱成像技术特点
    Table  1.  Characteristics of common mass spectrometry imaging techniques
    技术类型
    Technology type
    缩写
    Abbreviation
    检测物质
    Testing substances
    空间分辨率
    Spatial resolution
    是否需要基质
    Matrix
    二次离子质谱成像SIMS分子量小于1 000 Da的脂质、代谢物0.05~100 μm
    解吸电喷雾电离质谱成像DESI-MSI代谢物的分子量为0~2 000 Da50 μm
    激光溅射-电喷雾电离质谱成像LA-ESI-MSI植物细胞的整体分析和较大植物组织的成像分析30~300 μm
    基质辅助激光解吸/电离质谱成像MALDI-MSI蛋白、多肽、脂质5 μm
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    SIMS技术的空间分辨率为0.05~100 μm,是目前为止具有最高空间分辨率的质谱成像方法[24]。SIMS技术是用聚焦离子束轰击材料表面,通过质谱分析器检测溅射出来的带有正负电荷的二次离子的质荷比,从而得到样品表面元素组成的一种分析技术[25],可用于分子量小于1 000 Da的脂质、代谢物、小分子药物和部分元素的单细胞成像分析[26]。DESI-MSI技术使用溶剂喷雾对样品组织进行软电离,可以直接分析未处理的冷冻样品切片,对样品制备进行了进一步简化,其检测代谢物的分子量为0~2 000 Da,但其空间分辨率低于SIMS,约为50 μm,适合于较大组织样品的成像[27]。与DESI-MSI相比,LA-ESI-MSI技术大幅提升了空间分辨率,通常分辨率在30~300 μm。与DESI源相似,LA-ESI-MSI技术的优势在于可在大气压下直接分析,且不需要基质,无需复杂的样品前处理,该方法比较适合于植物细胞的整体分析和较大植物组织的成像分析[28]。利用800 nm飞秒激光对样本进行非共振溅射采样的方法,Coello等[29]对洋葱(Allium cepa L.)表皮细胞进行了高分辨成像。Shrestha等[30]实现了洋葱表皮细胞间槲皮素和花青素等代谢物的差异性分布,证明了LA-ESI-MSI技术可以用于植物组织的原位细胞成像。MALDI-MSI技术使用紫外或红外激光电离样品表面,具有软电离特性,检测的质量高达100 000 Da[31],能达到约5 μm的分辨率[32]。近年来,多种常压敞开式离子化质谱成像技术(Ambient MSI)相继出现[33, 34],该技术是无需复杂的样品前处理,且可在开放环境下对样品进行解吸和离子化的质谱技术,解决了对质谱采集环境要求的限制。敞开式离子源聚集了样品原位解吸、待测物实时离子化和离子传输至质谱分析器这3个核心过程,按照其离子化过程和机理大体可分为3大类:直接电离离子源、直接解吸电离离子源及解吸后电离离子源[35]。新型常压敞开式空气动力辅助离子化技术(Air flow assisted ionization,AFAI)提高了远距离敞开式离子化的灵敏度和稳定性,扩展了待测样品的空间和操作灵活性。

    近年来,空间代谢组技术的快速发展,将组学信息延伸到了二维水平,进一步提升了对样本信息的深入认知[36]。在植物研究中已有空间代谢组技术的尝试及应用,该技术可直接检测植物样本中代谢物的空间分布,进一步探究植物成分内部调控机制,并应用于植物研究的各个方向,如生长发育、色泽品质、胁迫等[22-61]表2)。

    表  2  空间代谢组技术在植物研究中的应用汇总
    Table  2.  Summary of applications of spatially resolved metabolomics in plant research
    物种
    Plant species
    代谢组技术
    Metabolomics technology
    组织
    Tissues
    成像代谢物质
    Imaging metabolites
    文献
    Reference
    玉米 Zea mays L. MALDI-MSI 种子 糖类、氨基酸类、脂质类 [22]
    水稻 Oryza sativa L. MALDI-MSI、GC-MS 种子 γ-氨基丁酸、氨基酸 [37]
    Camellia sinensis (L.) O. Kuntze DESI-MSI 叶、根 ECG/CG、EGCG/GCG、没食子酸、EC/C、EGC/GC、assamicain A、L-茶氨酸和缬氨酸 [38]
    马铃薯 Solanum tuberosum L. MALDI-MSI 块茎 糖基生物碱 [39]
    牡丹Paeonia suffruticosa Andr.、
    芍药Paeonia lactiflora Pall.
    MALDI-MSI、LC-MS 单萜、丹皮酚苷类、鞣质类、
    黄酮类、糖类和脂类
    [40]
    银杏 Ginkgo biloba L. MALDI/LDI MSI 黄酮、银杏酸、腰果酚、糖类、磷脂和叶绿素 [41]
    长春花 Catharanthus roseus (L.) G. Don MALDI-MSI 生物碱 [42]
    香蕉 Musa nana Lour. MALDI-TOF、GC-MS 果实 糖类、氨基酸和单胺类 [43]
    蓝莓 Vaccinium spp. LA-ESI-MSI 果皮 花青素 [44]
    草莓 Fragaria ananassa Duch. MALDI-TOF IMS 果实 柠檬酸、可溶性糖和花青素 [45]
    枸杞 Lycium chinense Miller MALDI-MSI 果实 柠檬酸、己糖 [46]
    番茄 Solanum lycopersicum L. MALDI-MSI 果实 甾体糖苷类生物碱、花青素和甜菜素 [47]
    拟南芥 Arabidopsis thaliana (L.) Heynh DESI-MSI 茉莉酸、水杨酸、脱落酸和生长素 [49]
    板蓝根 Isatis tinctoria L. DESI-MSI 3-醛基吲哚、吲哚酚、直铁线莲宁B、
    胆碱、L-精氨酸、多巴胺和吡咯素
    [54]
    人参 Panax ginseng C. A. Mey MALDI-MSI 皂苷 [56]
    雷公藤 Tripterygium wilfordii Hook. f. MALDI-MSI 三萜类化合物、雷公藤红素、
    倍半萜吡啶生物碱
    [57]
    丹参Salvia miltiorrhiza Bunge DESI-MSI 根、叶 酚酸、丹参酮、琥珀酸和柠檬酸 [58]
    光果甘草 Glycyrrhiza glabra L. MALDI-MSI 根茎 三萜皂苷和黄酮 [59]
    白芍 Paeonia lactiflora Pall. MALDI-MSI 没食子酸鞣质 [60]
    灵芝 Ganoderma lucidum (Curtis) P. Karst. LC-MS、DESI-MSI 子实体 灵芝酸 [61]
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    通过对不同生长阶段和不同组织部位的植物样品进行空间代谢组学分析,可以揭示植物在生长发育过程中的代谢变化规律,进而深入研究其体内代谢途径的调控机制,为植物育种和栽培提供重要的参考依据。

    Yin等[22]利用MALDI-MSI技术检测了玉米(Zea mays L.)种子中糖类、氨基酸类、脂质类等多种代谢物随不同萌发时间的空间分布成像变化,通过这些功能性代谢物的组织特异性分布信息,可为作物种子的生长、发育和生物/非生物胁迫响应等调控机制提供更深入的见解。利用MALDI-MSI技术和气相色谱-质谱法(Gas chromatography mass spectrometry,GC-MS)观察不同萌发时间水稻(Oryza sativa L.)种子γ-氨基丁酸(GABA)和氨基酸的动态变化,并对其分布进行定量分析,结果显示种子萌发前较短时间的真空浸渍促进了GABA和必需氨基酸的产生,而高强度的真空浸渍通过破坏细胞结构和细胞膜而产生负面影响,导致水稻种子萌发能力降低,代谢物产量减少,研究有助于探索具有高GABA和必需氨基酸含量的适合水稻种子萌发的过程和条件[37]。Liao等[38]采用DESI-MSI技术研究了茶(Camellia sinensis (L.) O. Kuntze)中代谢物在组织内的空间分布,确定了茶中某些特征代谢物在组织内的空间分布信息,其中,叶片两侧的儿茶素分布没有显著差异,ECG/CG、EGCG/GCG、没食子酸均匀分布在叶片两侧,EC/C、EGC/GC、assamicain A分布在叶脉附近。Deng等[39]基于光学显微镜和MALDI-MSI联用技术对不同贮藏时间的马铃薯(Solanum tuberosum L.)块茎中糖基生物碱的含量及分布情况进行检测,结果表明随着贮藏时间的延长,髓质中4种糖基生物碱的相对含量增加较少,周皮增加较多,芽部增加最多。

    通过空间代谢组构建物种代谢物空间分布图谱,有助于物种的识别。Li等[40]基于MALDI-MSI成像技术结合液相色谱-质谱(Liquid chromatograph mass spectrometry,LC-MS)代谢物检测技术,系统表征了牡丹(Paeonia suffruticosa Andr.)和芍药(Paeonia lactiflora Pall.)根中单萜、丹皮酚苷类、鞣质类、黄酮类、糖类和脂类等多种代谢产物的空间分布。Li等[41]对银杏(Ginkgo biloba L.)叶、幼茎、根组织切片样本进行MALDI和激光/解吸电离(Laser desorption/ionization,LDI)质谱成像,结果表明,黄酮主要分布于银杏叶上下表皮中,银杏酸和腰果酚分布于分泌腔中,糖类、磷脂和叶绿素主要存在于叶肉细胞中。Dutkiewicz等[42]对几种长春花(Catharanthus roseus (L.) G. Don)生物碱的空间分布进行检测成像,通过空间代谢组解析了花瓣物质的积累特征,为深入了解植物生长发育特性提供了重要线索。

    空间代谢组技术在植物品质改良育种中具有重要的应用价值。通过对植物代谢产物的分析和定量,帮助识别关键的代谢通路和深入了解植物的代谢调控机制,有利于我们识别关键的代谢途径和相关基因,从而为植物研究和育种工作提供重要的理论基础和实践指导,为植物品质改良和农业生产发展做出贡献。

    Yin等[43]采用基质辅助激光解吸电离飞行时间成像质谱(MALDI time-of-flight mass spectrometer,MALDI-TOF IMS)和常规GC-MS代谢组学分析方法,研究巴西和东莞香蕉(Musa nana Lour.)采后成熟过程中果肉内代谢物的空间分布和动态变化,结果表明,香蕉果肉中的双糖以三糖的形式共定位分布,而单糖则表现出不同的积累模式。Berisha等[44]利用LA-ESI-MSI技术鉴定出花青素主要分布在蓝莓(Vaccinium spp.)外表皮,并对蓝莓中氨基酸、碳水化合物和花青素在内的41种代谢物进行了鉴定。

    Wang等[45]采用MALDI-TOF IMS技术,研究了草莓(Fragaria ananassa Duch.)4个不同成熟度阶段中柠檬酸、可溶性糖和花青素的分布差异,通过空间代谢组解析草莓果实成熟过程中的物质积累,为其品质研究的应用提供了重要基础。枸杞(Lycium chinense Miller)果实富含糖类、有机酸、生物碱、黄酮类和多酚等内源性分子,并且随着果实的发育而合成和降解,导致其空间分布和含量发生变化,从而对枸杞果实的营养、潜在功能价值和品质产生重要影响。Zhao等[46]首次利用MALDI-MSI表征了枸杞成熟过程中内源分子的分布和变化,在枸杞果实发育过程中,柠檬酸均匀分布在整个果实区域,并在成熟过程中被强烈代谢而减少,己糖主要积累在果皮和果肉中,并在发育过程中呈积累趋势。Dong等[47]利用超高质量分辨率MALDI-MSI技术对番茄(Solanum lycopersicum L.)果实中甾体糖苷类生物碱的合成途径进行了可视化分析,结果发现相应代谢物的分布模式与基因沉默模式高度相关,提供了一种直接的方法来研究确切的基因-代谢物关系。

    除了对植物自身代谢物的空间分布和积累过程进行可视化外,空间代谢组技术还可用于研究植物对胁迫的响应机制[48]。通过对植物在不同环境条件下的空间代谢组学分析,可以揭示植物在逆境胁迫下对环境的响应机制和适应策略。

    为了研究机械损伤对拟南芥(Arabidopsis thaliana (L.) Heynh)植物激素和代谢物水平的影响,Zhang等[49]通过DESI-MSI方法,揭示了拟南芥受伤叶片内部区域的激素差异,结果显示,与对照叶片相比,损伤叶片部位表现出茉莉酸、水杨酸、脱落酸和生长素的特异积累,尤其是茉莉酸受到损伤的强烈诱导。Dai等[50]建立了一种新的空间分辨率靶向代谢组学方法,提供了包括儿茶素、生物碱、茶氨酸、茶黄素、黄酮醇、氨基酸和酚酸等56种内源代谢物的叶内定量分布信息,并能够区分茶叶中的异构体化合物,该方法在机械穿孔茶叶中的应用表明,收敛性儿茶素、槲皮素和槲皮素苷可能参与了茶树对损伤的反应,有助于了解茶树对生物和非生物胁迫的防御机制。

    空间代谢组技术可以清晰直观地揭示药用植物成分在不同组织内的累积位点,为探索药用成分的生物合成机制提供新的参考[51, 52]。MALDI质谱成像技术作为一种新型的可视化技术,通过直接获得植物组织切片表面分子的组成、丰度及原位空间分布信息,从而精确定位药用植物的药效部位,有利于药用植物的资源开发与应用[53]

    空间代谢组技术对药用植物的特征成分进行原位表征,在药用植物质量控制中具有广阔的应用前景。Nie等[54]利用DESI-MSI 技术对板蓝根(Isatis tinctoria L.)中的3-醛基吲哚、吲哚酚、直铁线莲宁B的空间分布信息进行了研究,首次在板蓝根中鉴定出了胆碱、L-精氨酸、多巴胺和吡咯素4种成分。2022年,Nie等[55]确定3-甲酰基吲哚、紫丁香苷和精氨酸等11个代谢物作为区分优质和劣质板蓝根的质量控制标志物。Bai等[56]通过MALDI-MSI研究了不同生长年限人参(Panax ginseng C. A. Mey)中皂苷的空间分布特征,并结合多变量分析方法区分鉴别2、4和6年生的人参药材,为提高人参的资源利用及中药材质量控制提供了重要依据。

    此外,空间代谢组技术通过表征药用植物活性成分及其代谢物在不同组织器官整体或部分的空间代谢分布,能够更加完整地呈现药用植物的代谢过程。Lange等[57]利用MALDI-MSI对雷公藤(Tripterygium wilfordii Hook. f.)根中的特定代谢物分布进行了检测,发现三萜类化合物在含有木栓化的细胞壁中显著积累,雷公藤红素仅在根周皮中检测到,倍半萜吡啶生物碱在整个根皮层检测到强烈信号,结果表明雷公藤药用成分在各组织部位的积累存在明显差别。丹参(Salvia miltiorrhiza Bunge)根在传统中药中应用广泛,Tong等[58]对DESI-MSI方法进行了系统优化,进行了丹参不同组织中不同类别代谢产物的空间分布可视化。作为丹参中重要的生物活性代谢物,酚酸在皮质中特别丰富,丹参酮仅在周皮中检测到,茎中检测到的酚酸分布在皮层的外层,参与三羧酸循环的琥珀酸和柠檬酸主要位于花托内,通过空间代谢组技术获得丹参不同植物部位的详细空间和化学信息,为中药药用成分空间分布提供了新的研究策略。

    甘草(Glycyrrhiza glabra L.)中的黄酮和三萜皂苷类物质为主要药用活性物质,Li等[59]通过MALDI-MSI技术揭示了光果甘草根茎中三萜皂苷和黄酮的空间分布,甘草酸是光果甘草中重要的三萜皂苷类成分,广泛分布于木栓层、皮层、木质部和韧皮部,黄酮苷类成分主要存在于髓部、木质部和韧皮部。Li等[60]利用MALDI-MSI直观揭示了没食子酸鞣质在白芍(Paeonia lactiflora Pall.)根中的分布特征,发现含没食子酰基的葡萄糖主要分布在木质部和木栓层,没食子酰葡萄糖在木质部导管、木质部纤维和皮层的含量上升。Xia等[61]将LC-MS和DESI-MSI技术相结合,结合高灵敏度和可视化的优势,获得了灵芝(Ganoderma lucidum (Curtis) P. Karst.)4个不同成熟期不同区域的详细空间和化学信息。通过代谢组学初步鉴定出142种代谢物,对18个化合物的定量分析结果表明,各成熟阶段和各组织类型灵芝内灵芝酸的主要积累模式具有相关性,并随着发育而发生变化。综上,MSI技术有助于从空间角度了解药用植物的代谢物质、有益成分和药用成分的位置,更好地开发利用药用植物中有价值的部分。

    随着质谱成像在揭示重要药用成分在植物组织中分布的广泛应用,空间代谢组技术将有利于探索药用植物的药理作用机制,从而提高药用植物特定成分富集过程的效率,促进对药用植物资源的有效利用。

    随着MSI技术在空间分辨率和灵敏度方面的提高,代谢物的空间成像水平将进入单细胞时代[62]。单细胞水平的空间代谢组学能够可视化组织切片内的细胞间代谢差异,并提供单个细胞的详细代谢概况和生化变化[63],这对于植物生长发育过程中代谢活动的研究具有重要意义。然而,空间代谢组在植物单细胞水平上的应用目前还处于起步阶段,在技术和方法上仍存在一些问题有待解决。

    在植物研究中,Wei等[64]开发了一种脉冲直流电喷雾电离质谱(Pulsed direct current electrospray ionization mass spectrometry,Pulsed-dc-ESI-MS),利用恒定高压远程诱导产生单极性脉冲电喷雾,用来系统地分析和确定小体积样品中的成分,并将该方法应用到了洋葱单细胞中,在单个洋葱细胞中精准鉴定了162种代谢物以及28种不同修饰的多糖分子。Yamamotoet等[65]首次利用10 um空间分辨率成像质谱和单细胞质谱(Live single-cell mass spectrometry)技术,对药用植物长春花中萜类吲哚生物碱(TIA)等抗肿瘤药物及其中间产物在单细胞水平进行了空间定位。结果显示,大多数TIA前体物质环烯醚萜定位于表皮细胞,但蛇根碱和长春碱等主要前体物质定位于异形细胞。

    截至目前,空间代谢组技术在植物中的应用仍存在着许多挑战。植物细胞中的一些特殊结构,如角质层和蜡质层的存在会阻碍对植物叶片内源代谢分子的检测分析,为质谱成像制造困难[66]。研究者经过多种方法学的探索与改良,在空间分辨率、仪器特异性和灵敏度等方面进行了调整,以尽可能地实现特定物质的准确鉴定和清晰成像[67]。然而,目前空间代谢组在植物领域的应用仍有巨大的发展空间等待探索。

    空间代谢组技术是一种综合利用多种分析技术,对植物代谢物进行全面、高通量的分析方法,在揭示植物代谢物的空间分布特征方面具有独特的优势,能够帮助我们更加深入地了解植物的生长发育状况、适应能力以及应对外界环境变化的机制,在植物研究中具有广泛的应用前景。

    空间代谢组在植物单细胞领域的应用仍处于起步阶段,在对单细胞进行快速、灵敏的原位分析,提供精准检测单个细胞所需的高空间分辨率以确定植物代谢状态的研究上存在一定的挑战。未来,对植物空间代谢组技术的应用与推广不仅可以在基础研究中发挥重要作用,还可以为植物的育种改良、抗逆性提高以及农业生产的可持续发展等方面提供重要的理论依据和实践指导。随着技术的不断发展和完善,相信空间代谢组技术在植物研究中的应用前景将更加广阔。

  • 图  1   植物空间代谢组技术分析流程

    Figure  1.   Plant spatial metabolomics technology analysis process

    表  1   常见质谱成像技术特点

    Table  1   Characteristics of common mass spectrometry imaging techniques

    技术类型
    Technology type
    缩写
    Abbreviation
    检测物质
    Testing substances
    空间分辨率
    Spatial resolution
    是否需要基质
    Matrix
    二次离子质谱成像SIMS分子量小于1 000 Da的脂质、代谢物0.05~100 μm
    解吸电喷雾电离质谱成像DESI-MSI代谢物的分子量为0~2 000 Da50 μm
    激光溅射-电喷雾电离质谱成像LA-ESI-MSI植物细胞的整体分析和较大植物组织的成像分析30~300 μm
    基质辅助激光解吸/电离质谱成像MALDI-MSI蛋白、多肽、脂质5 μm
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    表  2   空间代谢组技术在植物研究中的应用汇总

    Table  2   Summary of applications of spatially resolved metabolomics in plant research

    物种
    Plant species
    代谢组技术
    Metabolomics technology
    组织
    Tissues
    成像代谢物质
    Imaging metabolites
    文献
    Reference
    玉米 Zea mays L. MALDI-MSI 种子 糖类、氨基酸类、脂质类 [22]
    水稻 Oryza sativa L. MALDI-MSI、GC-MS 种子 γ-氨基丁酸、氨基酸 [37]
    Camellia sinensis (L.) O. Kuntze DESI-MSI 叶、根 ECG/CG、EGCG/GCG、没食子酸、EC/C、EGC/GC、assamicain A、L-茶氨酸和缬氨酸 [38]
    马铃薯 Solanum tuberosum L. MALDI-MSI 块茎 糖基生物碱 [39]
    牡丹Paeonia suffruticosa Andr.、
    芍药Paeonia lactiflora Pall.
    MALDI-MSI、LC-MS 单萜、丹皮酚苷类、鞣质类、
    黄酮类、糖类和脂类
    [40]
    银杏 Ginkgo biloba L. MALDI/LDI MSI 黄酮、银杏酸、腰果酚、糖类、磷脂和叶绿素 [41]
    长春花 Catharanthus roseus (L.) G. Don MALDI-MSI 生物碱 [42]
    香蕉 Musa nana Lour. MALDI-TOF、GC-MS 果实 糖类、氨基酸和单胺类 [43]
    蓝莓 Vaccinium spp. LA-ESI-MSI 果皮 花青素 [44]
    草莓 Fragaria ananassa Duch. MALDI-TOF IMS 果实 柠檬酸、可溶性糖和花青素 [45]
    枸杞 Lycium chinense Miller MALDI-MSI 果实 柠檬酸、己糖 [46]
    番茄 Solanum lycopersicum L. MALDI-MSI 果实 甾体糖苷类生物碱、花青素和甜菜素 [47]
    拟南芥 Arabidopsis thaliana (L.) Heynh DESI-MSI 茉莉酸、水杨酸、脱落酸和生长素 [49]
    板蓝根 Isatis tinctoria L. DESI-MSI 3-醛基吲哚、吲哚酚、直铁线莲宁B、
    胆碱、L-精氨酸、多巴胺和吡咯素
    [54]
    人参 Panax ginseng C. A. Mey MALDI-MSI 皂苷 [56]
    雷公藤 Tripterygium wilfordii Hook. f. MALDI-MSI 三萜类化合物、雷公藤红素、
    倍半萜吡啶生物碱
    [57]
    丹参Salvia miltiorrhiza Bunge DESI-MSI 根、叶 酚酸、丹参酮、琥珀酸和柠檬酸 [58]
    光果甘草 Glycyrrhiza glabra L. MALDI-MSI 根茎 三萜皂苷和黄酮 [59]
    白芍 Paeonia lactiflora Pall. MALDI-MSI 没食子酸鞣质 [60]
    灵芝 Ganoderma lucidum (Curtis) P. Karst. LC-MS、DESI-MSI 子实体 灵芝酸 [61]
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图(1)  /  表(2)
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出版历程
  • 收稿日期:  2023-12-13
  • 录用日期:  2024-01-06
  • 刊出日期:  2024-10-30

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