Characterization of leaf phenotypic traits in natural populations of three Polyspora species
-
摘要:
以大头茶属（Polyspora）3种植物的10个天然居群为研究对象，通过多重比较、巢式方差分析、相关性分析、主成分分析和聚类分析等方法，对11个叶表型性状的变异规律进行研究。结果显示：（1）叶表型性状在居群内和居群间均存在极显著差异（P<0.01），平均变异系数为17.03%，不同性状的变异幅度为0.05%~31.37%。叶表型性状在居群内和居群间的方差分量均值分别为180.79和82.63，表明叶表型性状分化程度为居群内高于居群间。（2）叶宽、叶柄长、叶面积、叶基角、叶圆度和叶柄指数为叶表型变异的主导因素；各表型性状之间存在明显的相关性，环境因子对大头茶属植物叶表型性状变异的影响很大；基于叶表型性状可将10个居群分为3类。研究结果可为大头茶属植物的适应性进化和开发利用提供理论依据。
Abstract:Leaf phenotypic variation among 10 populations of three Polyspora species was analyzed using multiple comparisons, nested variance analysis, correlation analysis, principal component analysis (PCA), and cluster analysis. Results revealed: (1) Significant differences in leaf phenotypic traits both within and among Polyspora populations (P<0.01). The average coefficient of variation was 17.03%, with trait-specific variation ranging from 0.05% to 31.37%. Mean variance components for leaf traits were higher within populations (180.79) than among populations (82.63), indicating greater differentiation within populations. (2) Dominant contributors to phenotypic variation included leaf width, petiole length, leaf area, leaf base angle, leaf roundness, and petiole index. Significant correlations among leaf traits were identified, highlighting the strong influence of environmental factors on leaf phenotypic variation. Cluster analysis grouped the 10 populations into three distinct groups based on leaf phenotypic traits. The results provide valuable insights into the adaptive evolution and exploitation of Polyspora species.
-
Keywords:
- Leaf traits /
- Natural population /
- Phenotypic variation /
- Environmental factors /
- Polyspora
-
叶片是植物与大气进行水汽交换的器官，对环境变化敏感。叶性状可以表征植物对资源的获取和利用能力以及对逆境的抗性[1, 2]。不同叶性状之间的协同或权衡关系还能够反映植物的生态策略[3, 4]。叶片厚度、比叶面积等形态结构类性状是叶经济谱的重要指标[5, 6]。倾向于快速获取资源和生长代谢的植物减少了对叶片建成的资源分配，因而具有较高的比叶面积、较薄的叶片及较低的干物质含量[7]。干旱是影响叶片正常生理活动的重要环境因子[8]。膨压丧失点水势指叶片细胞完全失去膨压时的水势，反映植物固持水分和耐失水的能力[9]。该指标还与气孔调节和栓塞脆弱性显著相关[10]。最近的研究尝将叶片饱和含水量与叶片经济谱联系起来，被认为与细胞大小和氮碳含量有关[11]。系统分析叶片形态结构和水力学特征的关联性，有助于拓展叶经济谱的概念，能全面地分析植物的生理生态策略[12]。
苏铁类植物（Cycads）属于裸子植物，最早起源可追溯至晚二叠纪[13, 14]，是现存最古老、最原始的种子植物[15]。参考世界苏铁名录（https://cycadlist.org），现存苏铁类植物分为苏铁科和泽米铁科，苏铁科仅含苏铁属（Cycas）1属，泽米铁科包括非洲铁属（Encephalartos）、角状铁属（Ceratozamia）、双子铁属（Dioon）等9个属。随着被子植物的兴起、分化并逐渐取代裸子植物在陆地生态系统中占据主导地位，现存的野生苏铁类植物基本处于濒危状态，其多样性保护受到广泛关注[16]。对比分析裸子植物和被子植物功能性状的差异有助于了解这两种类群对环境变化的响应与适应机制，是植物生理生态学领域的经典问题[17]。但是目前大部分研究主要集中在针叶树种[18, 19]，而对苏铁属植物的相关研究较少。苏铁类植物主要分布在热带亚热带地区，普遍认为其耐旱性较强，在水分利用策略上和其他植物类群存在显著差异[13, 15]。与同气候区的木本被子植物相比，苏铁类植物的叶（羽片）革质化、质地坚韧，导致碳投资成本高，光合收益少[20]。大部分苏铁生长在湿润的林下，也有少数苏铁类植物分布在干性森林（如Cycas bifida (Dyer) K. D. Hill）和喀斯特生境（如C. debaoensis Y. C. Zhong & C. J. Chen）。了解苏铁类植物的水分关系特征有助于了解其空间分布以及对气候变化的响应，但是相关研究较少，对比苏铁类植物和同区域木本被子植物的水力结构对于揭示不同植物类群对干旱的适应策略具有重要意义。
综上，本研究以广西南宁青秀山苏铁园28种典型的苏铁类植物为研究对象，测定它们的叶片形态解剖和水分生理性状指标。同时，搜集前期已发表的热带亚热带森林79种典型木本被子植物的相关数据。拟解决以下科学问题：（1）比较苏铁类植物与被子植物叶性状的差异性（假设与被子植物相比，苏铁类植物具有较低的比叶面积和气孔密度，具有较高的叶片厚度，以及较低的膨压丧失点水势）。（2）比较两个类群叶性状相关性网络的差异性（假设被子植物性状之间的关联性比苏铁类植物低）。研究结果旨在揭示苏铁类植物与被子植物生态策略的差异，并为其多样性保护提供理论依据。
1. 材料与方法
1.1 研究区概况
本研究所测定的苏铁类植物均来自于广西南宁植物园苏铁类植物专类园（22.78°N，108.38°E； 海拔175~210 m）。苏铁园建于1998年，目前共收集有2科9属78种苏铁类植物。受南亚热带季风气候影响，该园区年均温为21.6 ℃，年均降水量为1 304 mm。园区土壤以赤红壤为主，pH值为3.91~4.78，有机质含量约为1.5%~2.2%[21]。木本被子植物数据均来源于热带亚热带森林固定监测样地：（1）十万大山国家级自然保护区固定监测样地（21.67°N，107.48°E；海拔380~560 m）。受亚热带季风气候影响，该保护区年均气温21.6 ℃，年均降水量2 200 mm。土壤以砖红壤为主，pH值为3.38~5.05，森林群落为热带季风常绿阔叶林[22]。（2）鼎湖山国家级自然保护区季风林监测样地（23.15°N，112.5°E；海拔210~300 m）。受南亚热带季风气候影响，样地年平均温21.4℃，年均降水量1 955 mm。土壤类型主要为砖红壤，pH值为4.0~4.9，森林群落为亚热带季风常绿阔叶林[23]。
1.2 植物材料
由于大部分苏铁类植物数量稀少且个体较小，本研究共选择28种苏铁类植物进行测定（表1、附表1
1 ））。每种苏铁类植物中选择3~5株长势良好的个体，于凌晨从每株个体随机采集20~40片健康成熟的叶片，用密封袋封装。样品采集后低温冷藏。所有测定均在2022年7-9月完成。表 1 物种信息Table 1. Species information物种名
Species拉丁名
Latin Name缩写
Code科
Family生境
Distribution and Habitats伊里安苏铁 Cycas apoa K. D. Hill Cap Cycadaceae Indonesia, Papua New Guinea.* 叉叶苏铁 Cycas bifida (Dyer) K. D. Hill Cbi Cycadaceae China (Guangxi), Vietnam (Cao Bang). Limestone area. OD 德保苏铁 Cycas debaoensis Y. C. Zhong & C. J. Chen Cd Cycadaceae China (Guangxi). Limestone, sand shale area; NA 长叶苏铁 Cycas dolichophylla K. D. Hill Cdo Cycadaceae China (Guangxi, Yunnan), Laos. Limestone area; NA 越南篦齿苏铁 Cycas elongata (Leandri) D. Y. Wang Ce Cycadaceae Vietnam (Binh Dinh, Ninh Thuan, Phu Yen); M 锈毛苏铁 Cycas ferruginea F. N. Wei Cf Cycadaceae China (Guangxi), Vietnam (Lang Son). Limestone area; OD 海南苏铁 Cycas hainanensis C. J. Chen Cha Cycadaceae China (Hainan). CM 粗柄苏铁 Cycas pachypoda K. D. Hill Cp Cycadaceae Vietnam (Binh Thuan, Ninh Thuan). M 苏铁 Cycas revoluta Thunb. Cr Cycadaceae China (Fujian), Japan (Ryukyu Islands). OD 叉孢苏铁 Cycas segmentifida D. Yue Wang & C. Y. Deng Cs Cycadaceae China (Guangxi, Guizhou, Yunnan). Limestone area; CM 闽粤苏铁 Cycas taiwaniana Carruth Ct Cycadaceae China (Taiwan,Guangdong, Hainan). OD 簇羽角果泽米 Ceratozamia hildae G. P. Landry & M. C. Wilson Ch Zamiaceae Mexico (Querétaro, San Luis Potosí).* 库氏角果泽米 Ceratozamia kuesteriana Regel Ck Zamiaceae Mexico (Tamaulipas).* 宽叶角状铁 Ceratozamia latifolia Miq. Cla Zamiaceae Mexico (Hidalgo, Veracruz), Belize and Guatemala.* 双子苏铁 Dioon edule Lindl. De Zamiaceae Mexico (Hidalgo, Querétaro).* 瓦哈卡双子铁 Dioon rzedowskii De Luca, A. Moretti, Sabato & Vázq.Torres Dr Zamiaceae Mexico (Oaxaca).* 沙生非洲铁 Encephalartos arenarius R. A. Dyer. Ea Zamiaceae South Africa (E Cape). OD 野牛非洲铁 Encephalartos bubalinus Melville Eb Zamiaceae Kenya, Tanzania (Arusha).* 蜡色非洲铁 Encephalartos cerinus Lavranos & D. L. Goode Ec Zamiaceae South Africa (KwaZulu-Natal).* 奇马尼马尼非洲铁 Encephalartos chimanimaniensis R. A. Dyer & I. Verd. Ech Zamiaceae Mozambique (Manica), Zimbabwe.* 优雅非洲铁 Encephalartos concinnus R. A. Dyer & I. Verd. Eco Zamiaceae Zimbabwe (Matabeleland South).* 锐刺非洲铁 Encephalartos ferox G. Bertol. Ef Zamiaceae Mozambique (Gaza, Inhambane).* 合意非洲铁 Encephalartos gratus Prain Eg Zamiaceae Malawi (Mulanje), Mozambique.* 劳氏非洲铁 Encephalartos laurentianus De Wild. Ei Zamiaceae Angola, Democratic Republic of Congo.* 那塔尔大苏铁 Encephalartos natalensis R. A. Dyer et Verdoorn En Zamiaceae South Africa (KwaZulu-Natal).* 斯克氏非州苏铁 Encephalartos sclavoi De Luca, D. W. Stev. & A. Moretti Es Zamiaceae Tanzania (Tanga).* 摩瑞大泽米 Macrozamia moorei F. Muell. Mm Zamiaceae Australia (Qld).* 鳞秕泽米 Zamia furfuracea Ait. Zf Zamiaceae Australia (WA).* 注：植物命名参照网站The World List of Cycads（http://cycadlist.org）、中国植物志（https://www.iplant.cn/）。生境信息中：OD代表开阔干旱的原生境；NA代表狭窄瘠薄的原生境；M代表中生生境；CM代表荫蔽湿润的原生境。*表示该物种暂无生境记录。 Notes: Plant names according to The World List of Cycads (http://www.cycadlist.org), The Flora Reipublicae Popularis Sinicae (https://www.iplant.cn/). In habitat information, OD represents open and dry habitat; NA represents narrow and arid habitat; M represents mesophytic habitat; CM represents r closed and moist habitat. Asterisk “*” indicates that no habitat has been recorded for this species. 1.3 测定方法
1.3.1 膨压丧失点水势
用渗透压法进行膨压丧失点水势（Ψtlp）的测定。在早晨6：00-7：00时采集健康成熟的植物叶片，用湿试纸包裹叶片末端切口处，装入黑色遮光塑料袋中，立即将其转移到实验室中。在叶片中脉和边缘处使用8 mm直径打孔器获得一枚圆形叶片（避开叶脉），用镊子将其包入铝箔中，置于液氮内冷冻3 min，取出后去除铝箔，立即用1 mm针孔在圆片上间隔穿刺10~15个孔隙，放入渗透压仪（Vapor pressure osmometer 5600，Wescor，USA）样本室内采用自动重复模式进行测定。在连续3 min测量值之间的差异低于5 mmol/kg时记录渗透势C0并取出样品，计算渗透压（单位换算为MPa）：πosm=2.5×C0/1 000。利用Bartlett拟合公式估算膨压为零时的水势（Ψtlp，MPa），其计算公式如下：Ψtlp=0.832×πosm−0.631。
1.3.2 形态和解剖结构
选取若干健康成熟的植物叶片，用试纸擦净表面，使用叶面积仪（Li-3000A，LI-COR，USA）测定叶片面积（LA，cm2），用牛皮纸信封包裹叶片，置于70 ℃烘箱干燥72 h，取出后利用分析天平称量叶片干重（DM，g）。计算单位质量的叶面积即为比叶面积（SLA，cm2/g），该指标是反映植物生存策略的关键性指标。其计算公式如下：SLA=LA/DM。
从每个个体中选取健康新鲜的3~5枚叶片，放入蒸馏水中浸泡24 h，取出叶片，用清洁试纸擦干叶表水分。利用分析天平间隔称重（每1 h称重一次），待叶片重量稳定不变时，得到叶片饱和鲜重（SW，g）。根据以下公式计算叶片饱和水含水量（SWC，%）：SWC=(SW-DM)/DM×100%。
根据离析法进行气孔性状的测定。从每个个体剪取面积约2 cm2的3~5枚叶片，放入过氧化氢与冰乙酸的混合溶液（1 : 1），70 ℃水浴加热3~9 h。待出现明显脉肉分离和叶肉沉淀现象即停止水浴，用清水漂洗后放置于载玻片上，滴加1~2滴丙三醇溶液，封片。利用光学显微镜（Leica DM 3000，Leica，Wetzlar，Germany）在10倍镜下随机选取5个清晰视野进行拍摄。使用Image J软件测量并计算照片中的气孔数，气孔密度（SD，ind/mm2）为气孔数量与视野面积的比值。
每个物种选择5株长势良好的植株，各选取新鲜健康的3~5枚叶片作形态解剖。利用双面不锈钢刀片徒手制作叶片横切临时切片（中上部分，避开主脉和叶片边缘），用漂白水中漂至无色。在漂白后用镊子将切片移至装有酒精溶液（75%的酒精 : 水=1 : 2）的培养皿中，静置2 min，此步可避免气泡产生，同时洗去浮色。随后用镊子将切片夹取至载玻片上，加入一滴丙三醇溶液，盖上盖玻片，即可完成叶片横切临时切片。利用光学显微镜（Leica DM3000，Wetzlar，Germany）在10倍镜下随机选择清晰的5~10个视野进行拍照，利用Image J软件分析并计算，最终得到叶片厚度（LT，μm）和叶肉组织厚度（MT，μm）。
1.4 数据收集和分析
本研究收集热带亚热带森林79种典型木本植物（附表1）相关叶片性状的未发表数据，与苏铁类植物进行对比分析，这些被子植物与所选苏铁类植物的野外生境广泛重合。用独立样本t检验阐明苏铁类植物和被子植物叶形态结构和水力学性状的差异（检验水平为P=0.05）。利用Origin 2023b软件进行主成分排序分析（PCA），将研究中的若干指标降解为主要成分指标。分析苏铁和被子植物叶性状网络（PTNs），首先在 SPSS 26.0 软件中采用皮尔逊相关性（Pearson）分析叶性状间的相关关系[10, 24]。应用R 4.1.2软件对性状网络的网络参数的总体特征进行分析，包括边缘密度（Edge density）、直径、平均路径长度（Average path length）[24]。
2. 结果与分析
2.1 苏铁类植物和木本被子植物的主成分分析
研究结果显示，苏铁类植物SWC（平均值1.86%）显著高于被子植物（平均值1.61%，P<0.05，表2）；前者的Ψtlp （平均值−1.82 MPa）显著低于后者（平均值−1.70 MPa，P<0.05）。主成分分析结果显示（图1），第1主轴和第2主轴共解释总变异的71.02%。其中，第1主轴解释总变异的45.02%，主要与LT、MT、SLA、SD相关。第2主轴解释总变异的26.00%，主要与SWC、Ψtlp相关。被子植物和苏铁类植物沿第1主轴具有显著区分（图1），被子植物样品在第1主轴的负值部分有很好的表现，苏铁类植物样品主要集中在第1主轴的正值部分。
表 2 叶性状比较分析Table 2. Comparative analysis of leaf traits性状Trait 被子植物Angiosperms 苏铁类植物Cycads P 膨压丧失点水势Leaf water potential at turgor loss point （Ψtlp / MPa） −1.70±0.03 −1.82±0.03 * 比叶面积Specific leaf area （SLA / cm2/g） 113.93±3.07 63.35±4.94 *** 气孔密度Stomatal density （SD / ind/mm2） 286.79±12.49 58.00±4.65 *** 饱和含水量Leaf saturated water content （SWC / %） 1.61±0.05 1.86±0.08 * 叶片厚度Leaf thickness （LT / μm） 231.94±7.34 480.14±31.69 *** 叶肉组织厚度Mesophyll thickness （MT / μm） 192.28±6.64 247.66±31.05 ns 注：利用独立样本t检验比较被子植物和苏铁类植物叶片性状的差异，数据为平均值±标准误。*，P<0.05；***，P<0.001；ns，P>0.05。 Notes: Differences in leaf traits between angiosperms and cycads were analyzed by independent t−tests. Data are Means±SE. ![]()
图 1 79种被子植物和28种苏铁类植物叶性状的主成分分析上方的箱线图为第1主轴上两个类群之间的独立样本 t 检验（双侧）；右方的箱线图为第2主轴上两个类群植物之间的独立样本 t 检验（双侧）；右上方的文字为基于两个植物类群性状之间欧式距离的ANOSIM检验结果。不同小写字母代表显著差异（P<0.05）。性状缩写同表2。下同。Figure 1. Principal component analysis of leaf traits in 79 angiosperms and 28 cycadsBox chart is independent sample t-test between two groups on first principal axis (both sides), box diagram on right is independent sample t-test between two groups on second principal axis (both sides), and text on upper right is ANOSIM results based on Euclidean distance between traits of two groups. Different letters represent significant differences (P<0.05). Abbreviations of characters are shown in Table 2. Same below.2.2 苏铁类植物和木本被子植物的相关性分析
苏铁类植物和被子植物叶功能性状之间的相关关系具有显著差异（图2、附表2
2 ））。对于被子植物（图2：A），SLA与水力学性状（SWC、Ψtlp）显著正相关，与碳构建性状（LT、MT）显著负相关，与SD相关性不显著；Ψtlp与SLA、SWC显著正相关，与其他生理特征均无显著相关性；LT与光合性状（SLA、SD）显著负相关，与水力学性状（Ψtlp、SWC）相关性不显著；SD仅与碳构建性状（LT、MT）显著负相关，与其他生理特征相关性均不显著。对于苏铁类植物（图2：B），LT、MT与SD彼此间显著正相关，且均与SLA显著负相关；Ψtlp与SLA显著负相关，与LT显著正相关；SWC与其他性状相关性均不显著。![]()
图 2 苏铁类植物与被子植物的叶性状网络图与整体特征A、B分别为被子植物、苏铁类植物的叶性状网络图；C、D、E分别代表边缘密度、直径和平均路径长度。其中蓝色代表负相关；红色代表正相关。线的粗细表示二者之间相关性的强弱。***，P<0.001。Figure 2. Leaf trait networks and differences in overall traits of leaf trait networks between cycads and angiospermsA and B are leaf trait networks of angiosperms and cycads, respectively. C, D, and E represent edge density, diameter, and average path length, respectively. Blue lines represent negative correlations and red lines represent positive correlations. Thickness of lines indicates correlation between the two, thicker lines indicate stronger correlations.苏铁类植物与被子植物的叶功能性状的整体特征参数存在显著差异（图2：C~E）。被子植物叶性状网络的边缘密度显著高于苏铁类植物，而直径、平均路径长度显著低于苏铁类植物。
2.3 叶结构、生理性状之间的相关性比较
对被子植物与苏铁类植物性状间的相关性进行比较（图3），SLA与SWC在被子植物中存在显著的正相关，在苏铁类植物中相关性不显著（图3：A）。Ψtlp与SWC在被子植物中显著正相关，在苏铁类植物中相关性不显著（图3：B）。
![]()
图 3 苏铁类植物与被子植物叶性状之间的相关性***: P<0.001；ns: P>0.05。Figure 3. Correlations between leaf traits in cycads and angiosperms3. 讨论
3.1 木本被子植物与苏铁类植物叶性状的比较
与本研究假设一致，木本被子植物和苏铁类植物在叶形态结构和水力学性状方面存在显著差异。与被子植物相比，苏铁类植物具有较低的Ψtlp、SLA、和SD（表2）。较低的SLA在减少蒸腾面积的同时降低了叶片对光资源竞争的能力，使叶肉更倾向于向提高光合效能的方向发展[25]。苏铁类植物的Ψtlp更低（表2；−1.82 MPa），与王乐乐等[19]在森林沟谷区域测定的裸子植物膨压丧失点水势结果相近（−1.83 MPa）。可能是其中喀斯特石山特有种的影响，例如，叉叶苏铁（C. bifida (Dyer) K. D. Hill；−2.08 MPa）、德保苏铁（C. debaoensis Y. C. Zhong & C. J. Chen；−2.01 MPa）和叉孢苏铁（C. segmentifida D. Yue Wang & C. Y. Deng；−1.99 MPa）等，这类苏铁原生境具有明显的垂直梯度：从山谷到山顶岩石裸露程度增加，基质储水能力下降，植物可利用的水分逐渐减少[26]，植物通过维持气孔开放以获取碳收益，但面临高水力风险。与前人研究结果一致[27]，部分苏铁类植物生长在干旱或半干旱环境中，叶片往往比较厚实，表皮层较发达，气孔密度较小，有助于减少水分的蒸腾损失。在水分稀缺的环境中，这种特征是对生存压力的一种适应[28]。说明对于本研究中分布在石灰岩山地的苏铁类植物而言，部分种可能通过增强木质部抗空化能力以及积累更多的干物质来增强渗透调节的能力，从而维持叶片的水分平衡。而被子植物可能主要通过提高光合作用以维持碳收益，通过增加气孔的数量来减少气孔张开的大小，以减少水分的蒸腾，进而增加其在资源获取上的竞争能力[29]。在全球变暖背景下，下一步需要对热带亚热带苏铁类植物的最低水势进行长期监测（尤其在极端干热时期），这对指导石灰岩退化生境中的濒危苏铁类植物的植被恢复具有重要意义。
与被子植物相比，苏铁类植物具有更厚的叶片以及更高的饱和含水量（表2）。苏铁类植物作为林下植被，受光率较被子植物更低，在同一环境条件下遭受食草动物啃食的风险更高[24]。苏铁类植物在构成防御方面进行大量的碳投资，使叶片更坚韧，可以有效限制食草动物的啃食。另外，以往的研究结果表明，苏铁类植物的叶片往往具有较厚的角质层和紧密的细胞结构，有助于减少水分蒸发并在叶内部存储更多的水分[30]。部分苏铁类植物茎或叶表皮具平伏短柔毛，能降低强光灼伤及水分蒸腾[31]。这种结构特点是苏铁类植物适应干旱环境的一种方式，使得它们能够在水分不足的条件下维持生命活动。
3.2 苏铁类植物和木本被子植物叶性状相关性的差异
苏铁类植物与木本被子植物的叶性状网络的整体特征存在显著差异。与研究假设相反，被子植物叶性状网络的边缘密度显著高于苏铁类植物，而直径、平均路径长度显著低于苏铁类植物。说明被子植物叶性状之间的关联性更高，这种协同作用提高了收益成本比率，反映了被子植物在进化过程中对环境的适应[32]。
苏铁类植物与被子植物的叶性状网络的相关关系存在显著差异。木本被子植物的SLA与水力学性状（SWC、Ψtlp）显著正相关，苏铁类植物则相反，但二者的SLA均与MT显著负相关。说明它们在环境适宜时均倾向于通过调节光合效率以增加碳构建成本，从而能较大程度地避免未来应对干旱胁迫时由于叶水势下降引起的叶片组织形变[9]，同时，二者应对干旱胁迫所采取的水力学策略可能存在显著差异。苏铁类植物的SLA显著低于木本被子植物，LT显著高于被子植物，说明苏铁类植物在拥有相对较低的光合面积的同时，相对增加了对叶片建成的资源分配，其耐失水能力也有所提高，与它们在叶片韧性和食草防御方面的高投资一致[33]，这种方式有利于苏铁类植物更好地适应热带亚热带森林高温、低辐照的林下环境。叶肉组织增厚和硬化是植物在强光、干旱条件下降低水分利用的重要策略[34]，苏铁类植物气孔密度与叶片厚度显著正相关，与前人研究结果一致[28]，说明苏铁类植物在利用较厚的叶片保持水分的同时，也能在环境中进行有效的呼吸作用，从而导致叶片净光合速率降低。这些机制促使苏铁类植物的资源利用策略向叶经济谱中保守的一端倾斜。因此，苏铁类植物的叶寿命也可能更长[35]。
SWC在被子植物中与SLA、Ψtlp显著正相关，而在苏铁植物中与其他性状解耦，说明苏铁类植物可能拥有与被子植物不同的水分调节机制。例如，它们可能更依赖于根系的水分吸收和存储，而不是通过叶片的物理特性进行精细调节[36]。苏铁通过其特殊的根结构（称为珊瑚根）与某些细菌建立了独特的关系。这些根是能固氮的内生细菌的宿主，对植物的营养和生长至关重要。苏铁与其珊瑚状根菌之间的共生关系，特别是蓝藻菌和其他重氮营养（固氮）细菌，突出了植物对根系养分获取和水分吸收的依赖[37]，在植物适应环境中发挥重要作用。这种差异可能导致叶片饱和含水量与比叶面积以及叶片膨压丧失点之间的关系不明显。此外，苏铁类植物叶片SWC与其他性状解耦也可能是受到茎结构的影响，苏铁类植物茎木质化程度较高[26]，能增强对导管的支持作用并保护其输导组织，部分苏铁类植物肉质的茎中存在特化的储水组织和粘液细胞，具有缓冲细胞水分变化等功能[38]。综上，这些机制可能使苏铁类植物独立于叶片结构进行整株植物的水分调节。
4. 结论
本研究发现木本被子植物和苏铁类植物叶性状存在差异，苏铁类植物具有较小的比叶面积、气孔密度和更低的膨压丧失点水势，具有更大的叶片厚度和饱和含水量。在相对干旱的热带亚热带森林，被子植物叶性状的关联性更强，光合能力和耐旱能力之间显著协同，说明被子植物可能主要通过提高光合作用以维持碳收益，通过增加气孔的数量来减少气孔张开的大小，以减少水分的蒸腾，进而增加其在资源获取上的竞争能力。而苏铁类植物叶片对于防御结构的高投资可能会促进叶片的能量投资策略向资源保守型转变，苏铁类植物叶片饱和含水量与其他性状解耦，说明苏铁类植物在输水过程中发生栓塞的程度可能更低。
-
![]()
图 1 大头茶属植物叶表型性状相关性热图
PL：叶柄长；LL：叶长；LW：叶宽；LP：叶周长；LA：叶面积；LBA：叶基角；LTA：叶尖角；PI：叶柄指数；LSI：叶形指数；LR：叶圆度；EI：椭圆度。下同。
Figure 1. Correlation heatmap of leaf phenotypic traits in Polyspora
PL: Petiole length; LL: Leaf length; LW: Leaf width; LP: Leaf perimeter; LA: Leaf area; LBA: Leaf base angle; LTA: Leaf tip angle; PI: Petiole index; LSI: Leaf shape index; LR: Leaf roundnes; EI: Ellipticalness index. Same below.
![]()
图 2 大头茶属植物叶表型性状与环境因子间的相关性分析
Figure 2. Pearson correlation analysis of phenotypic traits and environmental factors in Polyspora
![]()
图 3 基于叶表型性状的UPGMA聚类图
Figure 3. UPGMA cluster analysis tree based on leaf phenotypic traits
表 1 大头茶属植物天然居群地理生态因子
Table 1 Geo-ecological factors of natural populations of Polyspora
序号
No.物种名称（株数）
Species (ind.)采集地点（代码）
Location (Code)纬度
Latitude
(LAT)经度
Longitude
(LONG)海拔
Altitude
(ALT) / m年均温
Mean annual temperature
（MAT）/ ℃年降水
Annual precipitation
(AP) / mm年日照
Annual sunshine
(AS) / h1 P. speciosa（22） 云南昭通盐津县（YJ） 28°2′6.51″N 104°10′44.18″E 946 17.0 676.3 966.0 2 P. speciosa（25） 重庆北碚缙云山（BB） 29°49′47.84″N 106°23′14.43″E 821 18.3 506.0 1 012.2 3 P. speciosa（24） 四川泸州叙永县（XY） 28°17′16.71″N 105°29′21.56″E 686 17.9 1 067.9 1 170.3 4 P. speciosa（21） 贵州遵义习水县（XS） 28°24′46.73″ N 106°36′4.98″E 1 370 17.0 1 933.6 1 269.0 5 P. kwangsiensis（20） 广西来宾金秀县（JX） 24°14′52.93″N 110°12′41.32″E 1 031 20.1 2 086.2 1 413.7 6 P. kwangsiensis（24） 广西桂林恭城县（GC） 24°59′53.27″N 110°56′23.30″E 460 19.9 1 558.1 1 549.1 7 P. kwangsiensis（24） 广西贺州平桂区（PG） 24°37′15.73″N 111°32′34.92″E 617 20.2 1 609.7 1 274.8 8 P. kwangsiensis（16） 广西百色那坡县（NP） 23°17′36.50″N 105°47′29.4″E 1 135 16.5 1 603.7 1 288.3 9 P. kwangsiensis（7） 广西桂林永福县（YF） 24°52′39.36″N 110°09′4.39″E 296 13.6 1 420.6 1 183.7 10 P. tonkinensis（22） 云南红河屏边县（PB） 22°54′38.64″ E 103°42′2.45″ N 2 048 18.8 1 545.6 1 937.3 
下载: 导出CSV
表 2 大头茶属植物10个天然居群叶表型性状多重比较
Table 2 Multiple comparisons of leaf phenotypic traits among 10 natural populations of Polyspora
叶表型性状
Leaf
phenotypic
trait居群
PopulationYJ BB XY JX GC PG NP PB XS YF PL 22.33±4.06ab 21.30±4.53bc 20.35±4.77bcd 15.37±4.35g 17.86±3.63defg 17.26±3.29efg 19.72±4.61cde 16.78±3.29fg 24.68±5.58a 18.12±2.62def LL 251.28±21.98a 232.78±37.78b 219.20±36.93bc 165.05±19.96e 208.44±21.88cd 198.99±32.13d 222.36±36.36bc 211.72±26.61cd 208.37±49.64bc 199.34±17.73cd LW 69.45±9.20a 67.87±13.71ab 59.47±8.75c 52.96±11.01d 62.85±5.58bc 61.42±6.66c 61.37±9.60c 51.69±7.87d 57.46±13.30cd 59.95±10.88de LSI 3.66±0.41bc 3.47±0.43bcd 3.71±0.48b 3.25±0.78d 3.33±0.36cd 3.25±0.49d 3.66±0.59bc 4.14±0.49a 3.65±0.43ab 3.63±0.22bc PI 0.09±0.02abc 0.09±0.01abc 0.09±0.02abc 0.09±0.02ab 0.09±0.02bc 0.09±0.02bc 0.09±0.02bc 0.08±0.02c 0.12±0.03c 0.09±0.01d LTA 32.30±7.15e 32.52±9.82e 34.51±13.37de 62.96±23.85b 53.08±14.25c 60.33±20.50bc 42.89±14.81d 36.81±11.42de 50.60±15.33c 41.57±13.80d LBA 36.20±6.25e 55.57±7.04abc 47.21±10.15cd 62.43±22.83a 52.04±14.96bcd 55.19±12.30abc 60.66±19.16ab 45.58±12.13d 46.71±7.92d 47.37±10.17de LP 62.88±6.25a 57.14±9.76b 54.11±8.51bc 40.86±4.74e 50.94±4.56cd 48.21±6.90d 53.75±7.16bc 52.28±6.79c 48.64±10.56d 48.66±5.23cd LA 101.85±20.15a 94.13±25.26bc 79.04±24.07c 54.87±14.26e 80.63±13.18c 76.87±16.88cd 85.68±23.81bc 67.64±18.56d 67.99±30.13de 65.98±10.88e LR 0.32±0.03f 0.36±0.04cd 0.34±0.05de 0.41±0.07b 0.39±0.04bc 0.42±0.05b 0.37±0.06c 0.31±0.03f 0.35±0.05ef 0.35±0.03d EI 0.74±0.03e 0.76±0.06de 0.76±0.03de 0.80±0.03b 0.78±0.02bc 0.80±0.03b 0.79±0.03bc 0.78±0.03cd 0.71±0.13d 0.76±0.02de 注：同行不同小写字母表示差异显著（P<0.05）。PL：叶柄长；LL：叶长；LW：叶宽；LP：叶周长；LA：叶面积；LBA：叶基角；LTA：叶尖角；PI：叶柄指数；LSI：叶形指数；LR：叶圆度；EI：椭圆度。居群缩写为样本采集地代码，其含义与表1相同，下同。 Notes: Different lowercase letters in the same line indicate significant difference (P<0.05). PL: Petiole length; LL: Leaf length; LW: Leaf width; LP: Leaf perimeter; LA: Leaf area; LBA: Leaf base angle; LTA: Leaf tip angle; PI: Petiole index; LSI: Leaf shape index; LR: Leaf roundnes; EI: Ellipticalness index. Abbreviations of population indicate sampling locations as in Table 1. Same below.
下载: 导出CSV
表 3 大头茶属植物天然居群表型性状变异系数
Table 3 Coefficients of variation of phenotypic traits of natural populations of Polyspora
居群
Population叶表型性状变异系数Coefficients of variation of leaf phenotypic traits / % PL LL LW LSI PI LTA LBA LP LA LR EI 均值Mean YJ 17.80 8.57 12.98 11.11 20.17 21.69 16.93 9.75 19.39 7.75 0.04 13.29 BB 20.84 15.90 19.80 12.25 17.93 29.59 12.41 16.74 26.29 11.07 0.07 16.63 XY 22.95 16.51 14.41 12.67 19.67 37.97 21.06 15.4 29.83 14.43 0.04 18.63 JX 27.72 11.85 20.38 23.58 24.26 37.11 35.84 11.36 25.47 17.01 0.04 21.33 GC 19.92 10.29 8.70 10.50 17.40 26.30 28.17 8.77 16.02 9.92 0.02 14.18 PG 18.67 15.82 10.62 14.80 17.77 33.29 21.87 14.02 21.52 11.66 0.03 16.37 NP 22.89 16.02 15.32 15.79 20.33 33.84 30.94 13.05 27.23 15.88 0.03 19.21 PB 19.22 12.31 14.92 11.67 19.62 30.39 26.07 12.72 26.89 11.03 0.04 16.81 XS 22.60 23.82 23.15 11.80 21.04 30.30 16.96 21.70 44.32 13.53 0.18 20.85 YF 14.45 8.89 8.99 6.04 14.16 33.20 21.48 10.75 16.48 9.06 0.03 13.05 均值 20.70 14.00 14.93 13.02 19.24 31.37 23.17 13.43 25.34 12.13 0.05 17.03
下载: 导出CSV
表 4 大头茶属植物居群表型性状的巢式方差分析
Table 4 Nested variance analysis of phenotypic traits of populations of Polyspora
表型性状
Phenotypic trait均方Mean square F值 F value 居群间
Inter-population居群内
Intra-population居群间
Inter-population居群内
Intra-populationPL 202.340 8.760 11.111** 0.481 LL 13036.751 698.822 12.626** 0.677 LW 871.434 53.598 9.250** 0.569 LSI 1.780 0.175 7.226** 0.710 PI 0.003 0 9.233** 1.035 LTA 3 234.154 151.352 13.586** 0.636 LBA 1 547.572 90.130 8.298** 0.483 LP 871.083 31.426 15.609** 0.563 LA 4 947.772 268.632 11.261** 0.611 LR 0.034 0.002 15.320** 0.880 EI 0.019 0.002 7.377** 0.850 Note: **, P<0.01.
下载: 导出CSV
表 5 大头茶属植物叶表型性状的方差分量与表型分化系数
Table 5 Variance components and phenotypic differentiation coefficients of leaf phenotypic traits in Polyspora
表型性状
Phenotypic trait方差分量
Variance component方差分量百分比
Percentage of variance components / %表型分化系数
Phenotypic differentiation
coefficient / %居群间
Inter-population居群内
Intra-population随机误差
Random errors居群间
Inter-population居群内
Intra-populationPL 7.403 17.266 4.967 30.01 69.99 30.00 LL 481.503 999.186 38.480 32.52 67.48 32.52 LW 31.252 90.147 11.018 25.74 74.26 25.74 LSI 0.062 0.239 0.549 20.49 79.51 20.60 PI 0 0 0.021 24.70 75.30 0 LTA 120.191 229.373 18.697 34.38 65.62 34.38 LBA 54.829 176.858 15.221 23.66 76.34 23.67 LP 32.709 53.370 9.278 38.00 62.00 38.00 LA 181.019 422.297 24.562 30.00 70.00 30.00 LR 0.001 0.002 0.059 36.72 63.28 33.33 EI 0.001 0.002 0.056 20.61 79.39 33.33 均值 82.630 180.790 11.170 28.80 71.20 27.42
下载: 导出CSV
表 6 大头茶属植物叶表型性状的主成分分析
Table 6 Principal component analysis of leaf phenotypic traits of Polyspora
叶表型性状
Leaf phenotypic trait主成分Principal component PC1 PC2 PC3 PL 0.389 −0.151 0.868 LL 0.873 −0.427 0.083 LW 0.915 0.320 0.096 LSI −0.073 −0.918 −0.019 PI −0.278 0.174 0.897 LTA −0.363 0.673 0.006 LBA −0.053 0.686 0.003 LP 0.897 −0.371 0.042 LA 0.982 −0.002 −0.048 LR −0.018 0.896 −0.210 EI −0.115 0.312 −0.559 特征值 4.368 2.616 1.841 贡献率 / % 39.712 23.778 16.738 累计贡献率 / % 39.712 63.489 80.228 注：粗体表示该性状在PCA轴上的最大载荷。 Note: Bold indicates maximum load on PCA axis for the trait.
下载: 导出CSV
-
[1] 张睿,国春策,山红艳,孔宏智. 发育重塑与生物多样性[J]. 生物多样性,2014,22(1):66−71. doi: 10.3724/SP.J.1003.2014.13248 Zhang R,Guo CC,Shan HY,Kong HZ. Developmental repatterning and biodiversity[J]. Biodiversity Science,2014,22(1):66−71. doi: 10.3724/SP.J.1003.2014.13248
[2] Li YG,Liu XH,Ma JW,Zhang XM,Xu LA. Phenotypic variation in Phoebe bournei populations preserved in the primary distribution area[J]. J FR,2018,29(1):35−44.
[3] Morton CV. Botany:Principles of Angiosperm Taxonomy. P. H. Davis and V. H. Heywood. Van Nostrand,Princeton,N. J. ,1963. xx + 556 pp. Illus. $15. [J]. Science,1964,144(3618):531.
[4] Wang ML,Zhang JX,Guo ZP,Guan YZ,Qu G, et al. Morphological variation in Cynodon dactylon (L.) Pers. ,and its relationship with the environment along a longitudinal gradient[J]. Hereditas,2020,157(1):4.
[5] 牛雪婧,聂靖,赵雪利,高信芬. 河北木蓝的叶表型可塑性研究[J]. 植物科学学报,2020,38(1):97−104. doi: 10.11913/PSJ.2095-0837.2020.10097 Niu XJ,Nie J,Zhao XL,Gao XF. Leaf-level phenotypic plasticity of Indigofera bungeana Walp[J]. Plant Science Journal,2020,38(1):97−104. doi: 10.11913/PSJ.2095-0837.2020.10097
[6] 郑孙元,朱弘,金思雨,王梦娟,孙杰,等. 桂花表型变化的环境依赖特征[J]. 南京林业大学学报(自然科学版),2019,43(2):38−46. Zheng SY,Zhu H,Jin SY,Wang MJ,Sun J,et al. Environment-dependent phenotypic variation of Osmanthus fragrans[J]. Journal of Nanjing Forestry University (Natural Sciences Edition),2019,43(2):38−46.
[7] 杨世雄. 国产大头茶属的分类处理[J]. 热带亚热带植物学报,2005,13(4):363−365. doi: 10.3969/j.issn.1005-3395.2005.04.017 Yang SX. Taxonomic treatment of Chinese Polyspora Sweet (Theaceae)[J]. Journal of Tropical and Subtropical Botany,2005,13(4):363−365. doi: 10.3969/j.issn.1005-3395.2005.04.017
[8] 马长乐,李靖,白琼,黄晓霞,程小毛. 云南省乡土树种大头茶属植物资源分布与利用探讨[J]. 黑龙江农业科学,2015(5):78−80. Ma CL,Li J,Bai Q,Huang XX,Cheng XM. Distribution and utilization of the indigenous tree species of genus Polyspora in Yunnan province[J]. Heilongjiang Agricultural Sciences,2015(5):78−80.
[9] 陈新艳. 福建省五种植物新记录[J]. 广西植物,2020,40(8):1127−1131. doi: 10.11931/guihaia.gxzw201901022 Chen XY. New records of five species of plants in Fujian province[J]. Guihaia,2020,40(8):1127−1131. doi: 10.11931/guihaia.gxzw201901022
[10] 樊智丰,韩露,马长乐. 大头茶属植物研究进展[J]. 广西植物,2021,41(10):1755−1766. doi: 10.11931/guihaia.gxzw202010042 Fan ZF,Han L,Ma CL. Research advances of Polyspora Sweet (Theaceae)[J]. Guihaia,2021,41(10):1755−1766. doi: 10.11931/guihaia.gxzw202010042
[11] 中华人民共和国生态环境部,中国科学院. 中国生物多样性红色名录——高等植物卷(2020)[M]. 北京:生态环境部,中国国科学院,2023:795,2356−2357. [12] Beech E,Barstow M,Rivers M. The Red List of Theaceae[M]. Richmond,UK:Botanic Gardens Conservation International,2017:32−37.
[13] Fan ZF,Qian SJ,Zhang YH,Ma CL. Characterization of the complete chloroplast genome of Polyspora tiantangensis (Theaceae),an endemic and endangered species in southwestern China[J]. Mitochondrial DNA Part B,2021,6(3):814−815. doi: 10.1080/23802359.2021.1884013
[14] 高灿,樊智丰,马长乐. 黄药大头茶叶绿体基因组密码子偏好性分析[J]. 西南林业大学学报,2023,43(5):66−76. doi: 10.11929/j.swfu.202203018 Gao C,Fan ZF,Ma CL. Analysis of codon usage bias in chloroplast genome of Polyspora chrysandra[J]. Journal of Southwest Forestry University,2023,43(5):66−76. doi: 10.11929/j.swfu.202203018
[15] Athukoralage PS,Herath HMTB,Deraniyagala SA,Wijesundera RLC,Weerasinghe PA. Antifungal constituent from Gordonia dassanayakei[J]. Fitoterapia,2001,72(5):565−567. doi: 10.1016/S0367-326X(00)00339-7
[16] Fu HZ,Li CJ,Yang JZ,Shen ZF,Zhang DM. Potential anti-inflammatory constituents of the stems of Gordonia chrysandra[J]. J Nat Prod,2011,74(5):1066−1072. doi: 10.1021/np200021f
[17] 穆兵,李茂,杨成华,邓伦秀,潘德权,等. 习水国家级自然保护区四川大头茶群落研究[J]. 种子,2011,30(12):62−66. doi: 10.3969/j.issn.1001-4705.2011.12.018 Mu B,Li M,Yang CH,Deng LX,Pan DQ,et al. Study on Sichuan big head tea community in Xishui national nature reserve[J]. Seed,2011,30(12):62−66. doi: 10.3969/j.issn.1001-4705.2011.12.018
[18] Fan ZF,Zhou BJ,Ma CL,Gao C,Han DN,et al. Impacts of climate change on species distribution patterns of Polyspora Sweet in China[J]. Ecol Evol,2022,12(12):e9516. doi: 10.1002/ece3.9516
[19] Zhang Q,Zhao L,Folk RA,Zhao JL,Zamora NA,et al. Phylotranscriptomics of Theaceae:generic-level relationships,reticulation and whole-genome duplication[J]. Ann Bot,2022,129(4):457−471. doi: 10.1093/aob/mcac007
[20] Ming TL,Bartholomew B. Polyspora,Flora of China 12[M]. Beijing:Science Press,2007:418−419.
[21] 姚程程,王俊臣,胡继文,肖遥,杨桂娟,等. 香椿种质生长及叶部表型性状的遗传变异分析[J]. 植物科学学报,2020,38(1):112−122. doi: 10.11913/PSJ.2095-0837.2020.10112 Yao CC,Wang JC,Hu JW,Xiao Y,Yang GJ,et al. Genetic variation of growth and leaf phenotypic traits of Toona sinensis (A. Juss.) Roem. germplasms[J]. Plant Science Journal,2020,38(1):112−122. doi: 10.11913/PSJ.2095-0837.2020.10112
[22] 彭丽平,成仿云,钟原,徐兴兴,鲜宏利. 凤丹栽培群体的表型变异研究[J]. 植物科学学报,2018,36(2):170−180. doi: 10.11913/PSJ.2095-0837.2018.20170 Peng LP,Cheng FY,Zhong Y,Xu XX,Xian HL. Phenotypic variation in cultivar populations of Paeonia ostii T. Hong et J. X. Zhang[J]. Plant Science Journal,2018,36(2):170−180. doi: 10.11913/PSJ.2095-0837.2018.20170
[23] Sun CW,Wang JW,Duan J,Zhao GC,Weng XH,Jia LM. Association of fruit and seed traits of Sapindus mukorossi germplasm with environmental factors in southern China[J]. Forests,2017,8(12):491. doi: 10.3390/f8120491
[24] 朱弘,朱淑霞,李涌福,伊贤贵,段一凡,等. 尾叶樱桃天然种群叶表型性状变异研究[J]. 植物生态学报,2018,42(12):1168−1178. doi: 10.17521/cjpe.2018.0196 Zhu H,Zhu SX,Li YF,Yi XG,Duan YF,et al. Leaf phenotypic variation in natural populations of Cerasus dielsiana[J]. Chinese Journal of Plant Ecology,2018,42(12):1168−1178. doi: 10.17521/cjpe.2018.0196
[25] 张腾驹,陈小红,康喜坤,刘静. 四川省珙桐天然种群叶表型多样性[J]. 生态学杂志,2019,38(1):35−43. Zhang TJ,Chen XH,Kang XK,Liu J. Phenotypic diversity of leaf morphologic traits of Davidia involucrata natural populations in Sichuan Province[J]. Chinese Journal of Ecology,2019,38(1):35−43.
[26] 艾喆,徐婷婷,周兆娜,马飞. 小叶锦鸡儿天然居群叶形态性状变异研究[J]. 西北植物学报,2020,40(9):1595−1604. doi: 10.7606/j.issn.1000-4025.2020.09.1595 Ai Z,Xu TT,Zhou ZN,Ma F. Leaf morphological trait variations in natural populations of Caragana microphylla[J]. Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica,2020,40(9):1595−1604. doi: 10.7606/j.issn.1000-4025.2020.09.1595
[27] 汪洋,陈文学,明安觉,雍军,宋丛文,等. 湖北红椿天然种群小叶表型性状变异研究[J]. 植物资源与环境学报,2019,28(2):96−105. doi: 10.3969/j.issn.1674-7895.2019.02.13 Wang Y,Chen WX,Ming AJ,Yong J,Song CW,et al. Study on variation of leaflet phenotypic traits of natural populations of Toona ciliata in Hubei Province[J]. Journal of Plant Resources and Environment,2019,28(2):96−105. doi: 10.3969/j.issn.1674-7895.2019.02.13
[28] 张晓骁,宋超,张延龙,牛立新,张庆雨,等. 秦岭与子午岭地区紫斑牡丹居群表型多样性研究[J]. 园艺学报,2017,44(1):139−150. Zhang XX,Song C,Zhang YL,Niu LX,Zhang QY,et al. Phenotypic diversity of Paeonia rockii populations in Qinling and Ziwuling Mountain areas[J]. Acta Horticulturae Sinica,2017,44(1):139−150.
[29] 张元燕,虞木奎,方炎明. 麻栎不同种源的表型性状变异分析[J]. 植物资源与环境学报,2014,23(3):36−44. doi: 10.3969/j.issn.1674-7895.2014.03.05 Zhang YY,Yu MK,Fang YM. Analysis on phenotypic trait variation of different provenances of Quercus acutissima[J]. Journal of Plant Resources and Environment,2014,23(3):36−44. doi: 10.3969/j.issn.1674-7895.2014.03.05
[30] 李伟,林富荣,郑勇奇,李斌. 皂荚南方天然群体种实表型多样性[J]. 植物生态学报,2013,37(1):61−69. doi: 10.3724/SP.J.1258.2013.00007 Li W,Lin FR,Zheng YQ,Li B. Phenotypic diversity of pods and seeds in natural populations of Gleditsia sinensis in southern China[J]. Chinese Journal of Plant Ecology,2013,37(1):61−69. doi: 10.3724/SP.J.1258.2013.00007
计量
- 文章访问数: 195
- HTML全文浏览量: 45
- PDF下载量: 35
