Nitrogen modulates plant diseases: recent progress
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摘要:
氮是植物生长发育所必需的重要元素。氮素在寄主-病原体互作中的作用十分复杂，受多重因素调控。本文综述了氮素与植物病害发生的关系，从寄主防御和病原体侵染角度论述了氮素影响植物病害发生的机制，比较了不同氮素形式对植物病害影响的差异，并对今后的研究方向进行了展望。
Abstract:Nitrogen is an important element necessary for plant growth and development. The role of nitrogen in host-pathogen interactions is complex and regulated by multiple factors. In this paper, the relationship between nitrogen and plant disease development is reviewed, and the molecular mechanisms are described from the perspectives of host defense and pathogen infection. The effects of different nitrogen forms on plant disease are also compared.
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Keywords:
- Nitrogen /
- Plant disease /
- Pathogen /
- Molecular mechanism
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植物生长常常暴露在各类病原体中。病原体引起的各类病害是限制农作物产量增长的主要因素。严重的植物病害会造成作物减产，主要农作物约有30% 的产量损失由植物病害导致。
氮（N）是植物正常生长发育所必需的元素，也是许多蛋白质、酶、核酸和植物调节物质的组成部分。氮同化与许多关键生理代谢过程有密切关系[1]。因此，氮是提高农作物产量和品质的基础。植物病害的发生取决于病原菌致病性、寄主植物防御能力以及二者之间的互作，而氮与植物病害发生之间存在复杂的关系。氮素可以直接为植物和病原体生长发育以及病原菌定殖提供营养，并影响病原体基因的表达及致病性；另一方面，氮素营养还能影响寄主植物对病害发生的防御，调节植物对病原体的抗性及敏感性，进一步引起植物抗病或感病。
本文综述了氮素与植物病害发生的关系，以及氮素调控植物病害发生的机制，并对未来的研究方向进行了展望。
1. 氮素对病原体的影响
在许多情况下，氮素会提高植物病害的发病率，如霜霉病[2]、稻瘟病[3]、白粉病[4]、锈病[5]等（表1）。但对于其他一些病害，如灰霉病[6]、叶斑病[7]等，氮素也可能会降低其发生率（表2）。
表 1 氮肥促进的病害Table 1. Diseases stimulated by increased nitrogen supply表 2 氮肥抑制的病害Table 2. Diseases suppressed by increased nitrogen supply1.1 病原菌的基本类型
氮素对不同病害发生率的影响有其不同的机制。从病原菌角度来看，主要是因为获取营养的方式以及代谢需求的不同。按照营养方式，病原菌可分为坏死型和生物营养型两大类[11]。坏死型病原菌，如链格孢（Alternaria alternata）、菌核病菌（Sclerotinia sclerotiorum）感染活体植物后通过产生某种毒素或酶引起宿主细胞死亡，并从中获取营养物质。而生物营养型病原菌，如霜霉菌（Peronospora）、白粉菌（Erysiphales）、锈菌（Puccinia）、黑粉菌（Ustilago）等，它们与宿主的活细胞建立了长期的摄食关系，而不是杀死宿主的活细胞。部分生物营养型病原菌可以在侵染后期转变为坏死型病原菌，因此也被称为半生物营养型病原菌。
氮素可以增加生物营养型病原菌导致的植物病害的发病率，而降低坏死型病原菌引起的植物病害发病率[12]，这可能是由于生物营养型病原菌依赖于活宿主细胞生长，过多的氮素供应可为该菌提供更多营养物质，促进病原菌孢子生长，从而加重病害。然而这种规律并不是绝对的，植物的品种、种植年限、生长阶段、病原菌的菌株毒力等因素也会对氮素营养与病原菌侵染效果的相关性产生相互矛盾的影响。
1.2 氮素影响病原菌生长发育
氮素能够为病原菌生长、发育及增殖提供营养。施氮可以影响植物冠层大小，促进地上部生物量增加，提高植物叶片含氮量，增加病原体氮素营养的可用性，利于孢子生长；施氮还可以增加植物绿度指数，可能增强植物对病原菌的吸引力[13]。
病原菌感染植物需要利用广泛的氮源，包括铵态氮（NH4 + -N）、硝态氮（NO3−-N）以及氨基酸。γ-氨基丁酸（Gamma amino butyric acid，GABA）是一种广泛分布的非蛋白质氨基酸，是多种病原菌生长发育可利用甚至最偏好的氮源，如小麦镰刀菌（Fusarium graminearum）[14]。炭疽杆菌（Colletotrichum lindemuthianum）生长发育优先使用谷氨酰胺[15]。高氮水平下，稻瘟病菌 （Magnaporthe oryzae）侵染过程中，植物体内谷氨酰胺和丙氨酸水平显著增加，促进该菌在植物表面的萌发和生长[3]。
1.3 氮素调控病原菌基因表达
在病原体与寄主植物互作过程中，病原体通过感知寄主的氮营养状况，激活其相关代谢信号，从而调控其致病基因、毒力因子以及氮代谢调控基因的表达，协调自身生长发育并调控致病进程。
1.3.1 病原菌氮代谢调控基因
病原菌生长发育过程中的营养获取是必不可少的，对营养的吸收利用也是其在寄主体内维持生长的关键因素。在氮缺乏条件下, 病原菌可以通过调控其氮代谢相关基因的表达响应缺氮环境，并通过营养物质的再利用来维持细胞的正常生长发育。
GATA转录因子与病原真菌的生长发育、致病性、氮源利用密切相关。研究证明，在氮饥饿条件下，真菌通过启动GATA转录因子调控自身的氮代谢。在多种真菌中，GATA转录因子家族的AreA/Nit2（Nitrogen-responsive transcriptional regulator/nitrilase family member 2）作为一种全局氮调节因子，在真菌感知到首选氮源（如铵和谷氨酰胺）受限时开始表达，激活参与次级氮源运输和分解代谢的基因表达[9,16]，如构巢曲霉（Aspergillus nidulans）、白僵菌（Beauveria）、黄曲霉（A. flavus）。氮饥饿条件下，Nit2可以诱导玉米黑粉菌（U. maydis）的丝状生长，是有效启动其致病性程序所必需的调控因子[17]。
Nut1是稻瘟病菌的全局氮调节基因，调控硝酸盐、亚硝酸盐、组氨酸和尿酸等氮源的利用。氮源限制条件下，Nut1可调节氮素代谢利用与致病基因MPG1（Mannose-1-phosphate guanyltransferase）的表达，维持真菌生长和控制致病进程[18]。Npr1（Nitrogen permease reactivator protein）和Npr2基因也是稻瘟病菌的氮代谢调节基因，它们共同控制病原菌对次级氮源的利用。Npr1 基因可调控致病基因Mpg1 在低氮条件下的完全诱导[19]。TOR（Target of rapamycin）是真核细胞中一种高度保守的丝氨酸（Ser）/苏氨酸（Thr）蛋白激酶，通过感受和整合外界营养信号和能量状态调控细胞生长发育和自噬等重要生命过程。Npr1是TORC1复合物（TOR-raptor）的下游效应激酶，调控细胞对氮的吸收和利用[20]。
尖孢镰刀菌（F. oxysporum）的Fnr1 基因（Ferredoxin NADP(+) oxidoreductase）也是一种GATA转录因子，可调节次级氮代谢产物的获取和利用，介导该菌对氮限制条件的适应[21]。
Gln3和Gat1是酿酒酵母（Saccharomyces cerevisiae）的氮响应转录因子，属于GATA转录因子家族。在氮充足条件下，细胞质中的Gln3和Gat1介导的转录受到高度抑制，但在氮限制条件下，Gln3和Gat1进入细胞核，调控氮分解代谢和运输相关基因的转录，以尽可能利用贫乏的氮源[22]。
构巢曲霉nrtA基因编码NO3−转运蛋白，NirA是氮同化转录因子，AreA和NirA共同介导nrtA基因的表达。在氮饥饿条件下，AreA可以介导nrtA的表达上调，而NirA仅在NO3−条件下介导nrtA的转录[23]。
1.3.2 病原菌致病基因及毒力因子
在氮限制或一般体外营养限制条件下，病原菌的致病相关基因和毒力因子可被特异性地诱导。
在体外氮饥饿条件下，桉树（Eucalyptus robusta Smith） 致病菌畸胎瘤转录因子Zn2Cys6的表达高度上调，致病性基因如硫氧还蛋白过氧化物酶基因TSA1、甲基转移酶基因也均上调表达[24]；炭疽病菌（C. gloeosporioides）的致病基因CgDN3也被氮饥饿高度诱导[25]。氮饥饿条件促进枯萎病致病菌大丽轮枝菌（Verticillium dahlia）黑色素合成和侵染结构-微菌核的生长发育等致病毒力因子基因的表达[26]。Clnr1是与AreA/NIT2高度同源的全局氮调控因子，也是菜豆炭疽病菌（C. lindemuthianum）的致病基因。Clnr1缺失后，将无法利用多种氮源，并失去致病能力[27]。
氮饥饿还可以通过氮代谢调控因子来诱导真菌致病基因和毒力因子的表达。Avr9是番茄叶霉菌（Cladosporium fulvum）的无毒基因，可被氮饥饿诱导[28]。它可以在携带相应Cf-9抗性基因的寄主中引发超敏抗性反应（Hypersensitive response，HR）。氮调控因子Nrf1（Nuclear respiratory factor 1）是Avr9基因的主要调控因子[29]。
氮饥饿可刺激稻瘟病菌的病原效应基因的表达。MPG1是稻瘟病菌致病的关键基因。在氮饥饿条件下，高度表达的Nut1是诱导MPG1完全表达的关键调控因子。丝氨酸蛋白酶基因SPM1在氮饥饿条件下高度表达，参与真菌营养感知和致病结构的发育调控，并参与破坏宿主的外角质层[18]。
RpoN是革兰氏阴性细菌的全局氮调控因子。过敏反应与致病性（Hypersensitive reaction and pathogenicity，hrp）基因决定病原细菌对寄主植物的致病性，并诱导非寄主及抗病植物的HR反应。hrp-Ⅲ型分泌系统（Type Ⅲ secretion system，T3SS）通过分泌蛋白或直接注射的方式将毒力蛋白注入宿主细胞发挥致病作用。在氮限制条件下，RpoN和产孢蛋白YhbH通过上调胞质外功能性σ因子（Extracytoplasmic function sigma factors，ECFs）HrpL的转录，进而调控hrp-T3SS基因的转录，促进梨火疫病菌（Erwinia amylovora）毒力表达。该调控通路在体外培养条件下被NH4 + 、天冬酰胺和组氨酸所抑制[30]。
在体外氮饥饿时，一些病原菌的毒力相关效应蛋白基因的表达上调，如疫霉病菌（Phytophthora infestans）[10]、稻瘟病菌[31]等。
上述研究证明，植物病原体可以整合有关氮的来源和可用性的信号，激活其表达相关致病基因及代谢途径，以微调其毒力功能。此外，在氮饥饿条件下，真菌还可以通过自噬的方式适应不利环境以协调生长。自噬是一种细胞通过分解代谢和再循环清除受损或有害成分，维持营养和能量平衡的过程，营养不足或缺氧等刺激会导致自噬水平的上调[32, 33]。
2. 氮素调控寄主植物对病原体的防御机制
2.1 物理和生化防御
氮素调控的寄主植物病害防御机制分为物理防御、生化防御和分子防御3个层面。
根据植物的生长-防御平衡假说（Growth-defense balance hypothesis，GDBH）和碳（C）-营养平衡假说（Carbon-nutrient balance hypothesis，CNBH），植物生长与防御之间存在一种平衡关系，或者说C/N 比率在次生代谢过程中很重要。因此，光合作用速率保持不变的情况下，生长受到碳或氮缺乏的限制，生长量减少导致更丰富的资源被投入到防御中[34]。提高N供应可以促进初级代谢，并利于植物生长，这又不可避免地抑制C基次生代谢产物的生成，不利于防御。
物理屏障是植物防御病原体的第一道防线。氮素通过调控植物组织的初级和次级代谢而影响植物细胞的结构和组成，从而改变物理屏障（角质层）的厚度来影响植物对病害的防御。一般情况下，增加氮素有利于植物生长，但也会减少角质层蜡质和木质素、纤维素的形成，从而有利于病原微生物的侵染和食草昆虫的取食，提高发病率[35, 36]。
植物对病害的生化防御主要涉及一些代谢化合物及防御相关酶的作用。防御相关酶包括超氧化物歧化酶（Superoxide dismutase，SOD）、过氧化氢酶（Catalase，CAT）、抗坏血酸过氧化物酶（Ascorbate peroxidase，APX）、谷胱甘肽还原酶（Glutathione reductase，GR）、苯丙氨酸解氨酶（Phenylalanine ammonia-lyase，PAL）、过氧化物歧化酶（Superoxide dismutase，POD）和多酚氧化酶（Polyphenol oxidase，PPO）等。其中PAL参与酚类物质、木质素和水杨酸等多种与防御相关的次生代谢物的合成。一般情况下，氮饥饿可使参与苯丙氨酸代谢的有关基因表达上调[37]。
植物可通过产生活性氧（Reactive oxygen species，ROS）抵御病原体侵袭，而ROS过量积累也引起植物细胞内脂质、蛋白质和核酸的氧化损伤。植物通过抗氧化酶机制诱导SOD、CAT、GR、POD及APX等来维持体内的氧化还原稳态。适量的氮肥可以增加抗氧化酶的活性，降低丙二醛（Malondialdehyde，MDA）的积累，从而增强植物的抗氧化能力[38]。低氮胁迫下，烟草（ Nicotiana tabacum L.）植株组织中除MDA含量外，其他抗氧化酶的活性均提高，且低氮胁迫下烟草植株疫霉病（P. nicotianae）的发病率显著降低[10]，表明不同浓度的氮肥对于植株抗氧化酶活性和病害防御能力的影响可能不同。
植物的一些次生代谢物，如植保素（Phytoalexin）、抗微生物蛋白、氨基酸和有机酸等的产生是植物生化防御的重要策略。植保素是一种低分子量非特异性抗菌代谢物，能有效抑制菌丝生长和孢子萌发。植物植保素的种类较多，包括黄酮类、萜类、芪类、吲哚类等化合物。植保素含量的减少能够增加植物对病原菌的易感性。由于大多数植物植保素是碳基次生代谢物，因此其含量也可能受到氮有效性的负调控。
施氮对黄酮类化合物的负调控已在多种植物中得到证实[37, 39]。氮供应对总酚或缩合单宁等植物防御化合物也有负调控作用[40]。然而，碳基防御代谢物的积累与植物的防病能力并不一定成正比，因为植物的抗性强弱受多种代谢反应的综合影响，如番茄（Solanum lycopersicum L.）在低氮供应下对灰霉病菌的抗性较低[41]。
大多数抗微生物蛋白是氮基化合物，其对氮可利用性的反应不同于碳基防御化合物。致病相关蛋白（Pathogenesis-related proteins，PRs）、几丁质酶（Chitodextrinase-3，PR3）和β-葡聚糖酶（Dextranase from Paecilomyces lilacinus）可降解细菌细胞壁的糖苷肽和真菌细胞壁的几丁质或葡聚糖，以抵抗病原体感染[42]。番茄PR4基因的表达在限氮条件下被抑制，在氮充足条件下被诱导[43]，与其对灰霉病菌的抗性相关。
施氮量和氮素形式对氨基酸和有机酸代谢均有显著影响。氮素供应通常会提高氨基酸含量，但会限制有机酸代谢。在尖镰孢菌感染黄瓜（Cucumis sativus L.）的研究中发现，硝酸盐处理增加了有机酸代谢和相关基因的表达，而铵处理提高了氨基酸水平和相关基因的表达；根尖镰孢菌定殖和发病与根氨基酸水平正相关，但与根有机酸水平负相关。氮素形式的不同，导致了对尖镰孢菌感染的耐受性差异[44]。
氨基酸代谢水平对植物病害防御能力具有显著影响。铵态氮处理下，赖氨酸、精氨酸、谷氨酰胺、天冬酰胺等多种氨基酸的合成基因表达增强，从而诱导番茄植株对丁香假单胞菌的抗性[45]。精氨酸是腐胺前体之一，而多胺氧化产生的细胞外过氧化氢触发程序性细胞死亡或基础抗性，从而增强植物的抗病性[46]。赖氨酸的分解代谢产物哌啶酸控制植株的系统获得性抗性（Systemic acquired resistance，SAR）[47]。相较于硝态氮，在铵态氮条件下，拟南芥（Arabidopsis thaliana (L.) Heynh.）对坏死性真菌甘蓝链格孢菌（Alternaria brassicicola）的敏感性显著降低，这与铵态氮营养条件下，天冬酰胺和谷氨酰胺的表达显著增强有关[48]。
有机酸可以作为植物应激防御过程中产生的防御性代谢物提供能量，同时也是碳骨架构建的可利用资源。一般来说，氮素营养负调控植物体内有机酸（草酸、苹果酸、柠檬酸、琥珀酸、富马酸等）合成相关基因的表达。光呼吸作用在植物病害防御过程中具有积极影响，参与光呼吸的有机酸（如乙醇酸）有助于植物的病害防御，而氮素营养，特别是硝态氮，能够抑制乙醇酸氧化酶的活性[49]。
2.2 分子防御
氮同化、氨基酸代谢、植物防御基因以及信号分子之间的联系错综复杂。植物-病原体相互作用诱导一系列分子信号传递，刺激植物的防御系统对抗病原体，导致抗性反应。
植物具有两层先天免疫系统，第一层免疫系统是由细胞膜定位的模式识别受体PRRs（Pattern-recognition receptors）直接识别病原菌的病原相关分子模式PAMPs（Pathogen-associated molecular patterns），从而触发的植物免疫，称为PTI（PAMP-triggered immunity）；第二层免疫系统是由位于胞内的NLR（Nucleotide-binding，leucine-rich repeat proteins）受体蛋白直接或间接地感知病原菌的效应因子（Effector）从而触发的植物免疫，称为ETI（Effector-triggered immunity）。效应因子是能够被宿主识别的来自病原体的蛋白质，由无毒基因Avr编码。携带同源的抗性基因（R）的植物通过其抗性蛋白（R）识别效应因子，并启动HR以抵御病原菌的侵袭。在HR期间，一系列的生化防御反应被激活，因此HR被认为是植物抵御病毒、细菌、真菌、线虫和昆虫最通用的抗性反应。
在触发植物免疫信号网络的过程中，存在着广泛的信号交换和识别。植物信号分子，如钙离子、ROS、一氧化氮等，以及植物激素，如水杨酸（Salicylic acid，SA）、茉莉酸（Jasmonic acid，JA）、乙烯（Ethylene，ETH）等信号分子在诱导植物防御反应中起着关键作用。
2.2.1 植物氮代谢相关基因
目前发现，许多氮代谢相关基因与植物病害防御密切相关。其中，硝酸转运蛋白（Nitrate transporter，NRT）及铵转运蛋白（Ammonium transporter，AMT）基因对植物病害防御反应起重要作用。如， 植物NRT2基因家族是植物防御反应的参与者[50, 51]，NRT2.6的表达受高氮水平的诱导[51]。
AMT家族在植物对铵盐的吸收运输过程中起重要作用。低NH4+ 条件下，AMT1-1可以与AMT1-2及 AMT1-3协同，提高植株对NH4+ 的吸收、转运效率，有助于提高水稻（Oryza sativa L.）对纹枯病的抗性[52]。
氨基酸代谢关键基因调控植物在病原体攻击下的氮素形式转化和再分配。在应对病原体攻击时，植物会启动体内氮源的再分配过程，及时在未感染组织中转运和保护营养物质。在番茄感染丁香假单胞菌期间，AS1基因的表达提高天冬酰胺合成酶在叶脉韧皮部的含量。由于天冬酰胺更有利于能量的储存和运输，因此，降低了病原体对重要营养物质的可用性[53-55]。而天冬氨酸氨基转移酶基因的过表达导致拟南芥在灰霉病侵染下的植物发病率增加[56]。谷氨酰胺可以抑制稻瘟病菌中附着胞的形成，且水稻谷氨酰胺合成酶基因OsGS1-2（Glutamine synthetase cytosolic isozyme 1-2-like）可通过消除氮诱导敏感性的分子机制来增强植物对稻瘟病菌的抗性[57]。脯氨酸脱氢酶（Proline dehydrogenase 1，ProDH）基因能够促进植物HR介导的氧化迸发（Oxidative burst）和细胞死亡[58]。编码棉花（Gossypium hirsutum L.）谷氨酸脱氢酶的GhGDH2基因，可通过激活SA生物合成信号通路，抑制JA生物合成信号通路，从而提高抗性[59]。
GABA分流机制（GABA shunt pathway）通过调节植物初级代谢、碳氮资源再分配、减少ROS积累、提高植物抗氧化胁迫耐受性以及维持细胞内pH稳态等方式，在植物病害防御中发挥关键作用。在病原体侵袭过程中，GABA转运载体（GABA transporter，GAT）基因被GABA激活，促进Ca2+ 进入细胞质。Ca2+ 结合钙调素（Calmodulin，CaM）结合域，激活谷氨酸脱羧酶（Glutamate decarboxylase，GAD）基因的表达，谷氨酸脱羧酶将谷氨酸转化为GABA。这一过程可以调节逆境条件下GABA分流基因的表达，改善植物的防御机制[60]。
此外，对植物病原体作出反应的氮源再分配基因与防御基因诱导可被平行调控，进一步证明氮素在植物病害防御中的作用。如GS1a的表达与防御基因PAL3和查尔酮合成酶基因CHS的表达平行进行[15]。 辣椒（Capsicum annuum L.）CaAS1与防御基因CaBPR1（Basic pathogenesis-related (PR)-1）在抗性反应上表现出完全相同的表达模式[54]。
环型泛素连接酶（RING-type ubiquitin ligases）ATL31和ATL6是植物体内碳/氮响应的调控因子，也是拟南芥对丁香假单胞菌番茄致病变种（pv. DC3000）的重要防御因子[61]。防御调控因子MYB51和WRKY33参与众多植物防御反应。MYB51参与抗菌化合物吲哚硫代葡萄糖苷（IGS）生物合成途径的转录活化[62]。WRKY33增强PAD3等防御基因应对微生物相关分子模式（Microbe-associated molecular patterns，MAMPs）刺激的表达[63]。在低氮条件下，ATL31、ATL6协同转录因子MYB51和WRKY33，上调防御标志基因GST1和CHS的表达，并促进SA的积累，正调控抗性反应[61]。
2.2.2 植物激素分子信号
植物激素SA、JA和ETH是植物防御反应的重要调节因子。SA信号主要作用于生物营养型病原体，而JA信号则作用于坏死型病原体。一般来说，这两种激素通路存在拮抗关系，而这种拮抗关系可被其他激素如ETH、脱落酸（Abscisic acid，ABA）、赤霉素（Gibberellin，GA）和生长素（Auxin，AUX）微调[64]。
SA信号可激发SAR，并激活PR基因表达。通常，氮素营养负调控SA的积累，从而影响植物抗性。低氮或沉默氮代谢Fd-GOGAT（Ferredoxin-dependent glutamate synthase）基因能够显著增加番茄植株的SA水平，促进其合成基因的表达，且PR4基因的转录物丰度显著提高，增强植株的抗性；相反，过表达植物氮代谢基因如亚硝酸还原酶（Nitrite reductase 1，NiR1）基因可增强对病原菌的敏感性[65]。选择性多聚腺苷酸化（Alternative polyadenylation，APA）是自然界中最常见的RNA修饰方式之一，而前体mRNA多腺苷化因子（Pre-mRNA polyadenylation factor，FIP1）是多聚腺苷酸化机制的一个重要组成部分。氮饥饿可触发FIP1介导的差异化poly（A）的使用，改变SA受体家族成员NPR3（Natriuretic peptide receptor 3）在钙调素结合转录激活因子2（Calmodulin binding transcription activator 2，CAMTA2）和CAMTA3中的poly（A）使用，进而促进SA信号传导。此外，SA和氮饥饿反应在基因水平上是相互关联的，一些基因共同参与环境胁迫以及光合作用过程[65]。
高水平硝态氮诱导ERF1（Ethylene response factor 1）的表达，从而调控ET和JA信号通路，调控防御基因PDF1.2的表达，降低番茄对坏死性真菌灰霉病菌的敏感性，而低氮条件下ERF1的表达则被抑制[43]。铵态氮促进乙烯生物合成和信号通路基因ACO2、ACO3、EIN2、EIL1以及SAR的表达上调，激活乙烯信号途径，提高水稻对纹枯病的抗性[52]。
2.2.3 一氧化氮分子信号
NO是一种氮素介导的植物防御反应的重要信号分子。在HR期间，NO在植物抗微生物蛋白生物合成和局部细胞凋亡中发挥重要作用[66]。NO调控的细胞凋亡可以通过抗氧化酶或过氧亚硝酸盐ONOO-单独发生或与ROS协同发生。NO还可以通过局部控制活性氮（Reactive nitrogen species，RNS）积累，并串扰ROS，形成防御反应信号网络，通过植物的HR和气孔关闭调节其防御系统，参与植物的抗病反应[67]。
NO还可与其他信号分子互作来调控植物的抗病防御反应，如参与植物的激素调节网络。NO信号可通过影响异分支酸合酶1 （Isochorismate synthase 1，ICS1）来调控SA的生物合成；NO供体-S-亚硝基谷胱甘肽（S-nitrosoglutathione，GSNO）可通过蛋白质亚硝基化修饰作用调节SA生物合成和植物防御反应[66]。如，亚硝基化修饰作用可以增强SA生物合成转录因子TGA1的DNA结合活性；通过对SA受体病程相关非表达因子（Non-expressor of pathogenesis related 1，NPR1）的亚硝基化修饰作用，促进NPR1多聚体的形成，从而负调控NPR1介导的防御反应[68]。NO还可通过JA生物合成基因（LOX3）、12-氧二烯酸还原酶1、2和3的表达来促进其防御信号的传导[66]。
此外，NO信号还可能与植物SAR的产生有关。SAR对所有病原微生物均具有广谱抗性，因此也被定义为防御启动。NO信号的产生可能介导植物体内氮素水平与SAR之间的联系[69]。
植物中NO的来源主要包括依赖于精氨酸的氧化途径和亚硝酸盐的还原途径。而在植物与病原体的互作过程中，亚硝酸盐形成所依赖的硝酸还原酶（NR）途径是NO生成的主要来源[70]。NR是植物氮同化过程中的关键酶，能够催化硝酸还原成亚硝酸盐，进一步还原成NO。在正常生长条件下，质体中的亚硝酸还原酶将亚硝酸盐进一步还原成NH4+ ，故植物细胞中的亚硝酸盐含量远低于硝酸盐。因此，NO3−可以通过NR活性促进NO的生成，而NH4+ 条件下NO信号则被抑制[71, 72]。
总之，参与植物与病原体相互作用、抗病信号转导和防御反应的调控因子和基因数量众多，形成了一个复杂的调控网络。
3. 氮素的不同形式对植物病害的影响
病原菌对于不同形式氮素的利用效率和利用优先度不同。NH4+ 通常会促进多种氨基酸、GABA以及胞外多糖的生物合成，为病原菌的生长增殖提供更多的营养可用性。如，NH4+ 能显著促进尖孢镰刀菌在黄瓜植株上的增殖和侵染，提高黄瓜枯萎病的发病率；相反，NO3−显著抑制该菌的增殖和镰孢菌酸的分泌，提高黄瓜对枯萎病的抗性[73]。与NO3−相比，NH4+ 可为丁香假单胞菌的生长及增殖提供更多的营养[70]。当硝态氮源和铵态氮源同时存在时，立枯丝核菌（Rhizoctonia solani）和核盘菌（Sclerotinia selerotiorum）优先使用铵态氮，铵态氮含量有限时才转而利用硝态氮[74]。
从寄主植物的角度来看，不同形式的氮素营养对于植物防御能力也有不同的影响。通常，NO3−添加可以促进植物对阳离子如Ca2+ 的吸收，增强细胞壁机械强度以抵御病原菌侵入；同时，Ca2+ 传感器及其靶蛋白是防御信号通路的一部分，其与下游效应器相互作用，调节病原体防御反应[75]。此外，NO3−可以增强SA、NO和多胺介导的HR防御机制，而该机制又可被NH4+ 破坏[72]。NH4+ 一般会抑制植株NO的产生，因为NR在没有NO3−的情况下会失去活性。NH4+ 通常会使植物组织中的阳离子含量降低，而阴离子含量增加，并可能导致根际酸化，植株叶片S、P、Zn和Mn等营养元素的积累显著增加。Mn作为SOD的辅助因子，可参与植物对氧化应激的防御。同时，NH4+ 使植株叶片中Arg、Gln、Asn等氨基酸含量显著增加，有利于植物病害防御能力的提高[45]。
总体而言，与NO3−相比，NH4+ 更易导致植物病害的发生。不同形式的氮素营养对植物病害的影响应该综合寄主植物和病原菌的特性等因素来评判。
4. 展望
氮素与植物病害发生之间的关系十分复杂。氮素影响病原菌的生长发育和增殖，病原菌对寄主氮营养状况的感知，相关代谢信号的激活，氮代谢调控基因对致病基因、毒力因子的调控等，共同构成了错综复杂的分子网络。
由于寄主植物与病原微生物的相互作用受到植物基因型、生态系统类型、地形和气候、耕作方式等多重因素的影响，没有通用的精确模型可以描述氮在特定寄主-病原体互作中的作用。农业生产中，在评估植物自身营养状况和养分需求情况的基础上，合理施用氮肥，平衡作物生长发育和病害预防的关系，将有助于实现产量品质最优化和病害发生率最低化。
今后的研究可深入氮素与植物病害的某些领域，如，可以进一步研究不同氮形式（NH4+ 、 NO3−、尿素）对植物蜡质和角质层厚度以及抗菌素和抗菌蛋白的影响；在分子防御层面上，可以借助基因编辑的方法，通过NO信号或氨基酸代谢来解析氮素增强或削弱SAR的相关机制。
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