Enclosure study on the limiting factors of submerged macrophyte growth in restored sites of Honghu Lake
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摘要:
为探讨不同退垸还湖区的环境因子对沉水植物恢复的影响，本研究在两种不同类型的退垸还湖区（阳柴湖和八卦洲）内分别建立开放性围栏，选取3种不同生长型（共9种）沉水植物为实验对象，基于不同围栏、围栏内外及不同生长时间（7、30 d）的生长指标差异来评估限制不同沉水植物生长的环境因子并排序。结果显示，保留部分功能的单退垸区域风浪干扰较小，比完全去除圩垸的双退垸区域更适合沉水植物的生长。密刺苦草（Vallisneria denseserrulata Makino）是适合洪湖退垸还湖区沉水植物群落恢复的先锋物种。部分植物如黑藻（Hydrilla verticillata Royle）在围栏内外生长指标的显著差异也表明草（杂）食性鱼类的潜在影响。研究结果表明，退垸还湖工程应在去养殖功能化后保留现有围堤，这样更有利于沉水植被的恢复，此外，构建保护性围栏有助于沉水植物的迅速建群。
Abstract:To explore the effects of different environmental factors on the recovery of submerged macrophytes, two enclosures were established in two different types of restored sites (Yangchaihu and Baguazhou) to investigate the roles of influencing factors, e.g., types of restoration method, inner and outside enclosures, length of growing period (7 d and 30 d), and macrophyte species, on macrophyte growth. Results showed that restored sites retaining a partial bank from the former fishery enclosure, exhibiting an advantage of reduced wind, were more conducive to macrophyte community restoration than restored sites with total bank removal. Macrophyte species was also an important factor affecting macrophyte growth. Among the nine selected species, Vallisneria denseserrulata emerged as the best pioneer species for Honghu Lake. Certain species (e.g., Hydrilla verticillata) showed differences between the interior and exterior of the enclosure, indicating that herbivorous or omnivorous fish were also potentially important for macrophyte growth. In summary, our study indicated that preserving the bank of fishery enclosures after fishery removal can facilitate the recovery of macrophyte communities. In addition, the construction of protective enclosures is critical for rapid establishment of macrophyte communities.
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Keywords:
- Ecological restoration /
- Submerged macrophytes /
- Honghu Lake /
- Shallow lakes /
- Enclosure
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自20世纪50年代起，长江中下游诸多浅水湖泊内大规模的围网养殖导致了自然湖泊的面积和数量逐步缩减，使湖泊的生态功能发生了退化[1]，其中沉水植物受到的影响尤为显著[2-4]。沉水植物是湖泊生态系统的重要组成部分，不仅为其他水生生物提供氧气、食物和庇护场所[5, 6]，还有净化水体、维持湖泊清水稳态的作用[7, 8]。退化湖泊的修复往往是围绕改善湖泊生态环境和保护生物多样性，以恢复沉水植物群落、建立清水稳态为目标来展开的[9, 10]。目前，浅水湖泊中沉水植被的恢复主要是通过营养体的直接移栽，但大量案例表明，在存在原有沉水植物生长限制因子的前提下，实施湖泊修复工程后的沉水植物难以长期存活[11, 12]。
在退化湖泊中，沉水植物的生长会受到非生物因素（光照、水质及风浪等）和生物因素（水生动物和藻类等）的制约。如，在富营养化条件下，水体中浮游和附着藻类的过量生长以及蓝藻水华释放的藻毒素可以抑制沉水植物的生长[13, 14]，同时，过高的铵态氮浓度也会对一些沉水植物产生生理胁迫并影响其生长[15]；草食性或杂食性水生动物的摄食会直接影响沉水植物的生长并造成其衰亡[16]；风浪搅动会导致底泥再悬浮，引起的遮荫会显著减少沉水植物所获得的光照，导致其生长受到限制[17-22]。不同生长型沉水植物对环境的响应也有较大差异，如莲座型植物苦草（Vallisneria natans (Lour.) Hara）相比其他物种更耐水下弱光条件，黑藻（Hydrilla verticillata (L. f.) Royle）可以通过快速增加节间长度以适应水位的骤然上升[23, 24]。自然湖泊中沉水植物的生长往往受多个因子的共同影响，且难以区分。
洪湖是江汉平原上最大的浅水湖泊，具有调蓄、航运、灌溉等多种功能[25, 26]。但近几十年洪湖的水环境状况发生了较大的变化，从草型清水湖泊逐渐转入浊水稳态，湖心区的沉水植物逐步消亡[27, 28]。近年来在洪湖全面启动了“退垸还湖（还湿）工程”，以期恢复沉水植物群落和生态系统健康。当前，洪湖退垸还湖区域分单退垸和双退垸两种类型，前者是指部分保留圩垸，后者是指围埂全部拆除，圩垸全部去功能化[29-32]。洪湖实施退垸还湖后，仍未见大面积的沉水植物自然恢复。当前还不清楚该区域的沉水植物生长限制因子，洪湖的单退垸和双退垸区虽然水系相通，但生境差异较大，限制因子可能有所不同。明确沉水植物生长的限制因子对目前退垸还湖区沉水植物群落的恢复至关重要。
本研究分别在单退垸和双退垸的典型区域构建原位围栏体系，通过比较两个围栏之间和围栏内外沉水植物的生长情况，识别洪湖退垸还湖区限制沉水植物生长的重要因素，研究结果旨在为后期退垸还湖工程的实施及沉水植被的恢复提供科学的解决方案。
1. 材料与方法
1.1 研究区域
洪湖位于湖北省荆州洪湖市（29°39'~30°12'N，113°7'~114°05'E），水域面积为3314 km2，属亚热带季风气候，年均气温16.6 ℃，湖底高程22~22.8 m，平均水深1.35 m[33, 34]。本研究在阳柴湖（双退垸）和八卦洲（单退垸）退垸还湖区分别设置了100 m × 100 m和30 m × 30 m的实验围栏。两处退垸还湖区地理位置十分接近，但退垸形式不同。阳柴湖（A）作为双退垸区，圩垸已完全移除，四周空旷，没有大型水生植物群落，水域面积宽阔，风浪吹程较大，水面的风能随之增大[35, 36]。八卦洲（B）作为单退垸区，其外围保留部分堤埂以及较多芦苇（Phragmites australis (Cav.) Trin. ex Steud.）、莲（Nelumbo nucifera Gaertn.）等挺水植物，因空间受限，八卦洲围栏面积较小。虽然实验期间未测定风浪的大小，但多次现场调查时观测到，与阳柴湖围栏相比，八卦洲围栏风浪吹程较短，受风浪的影响较小。研究区域围栏设计，内外的水深、透明度见图1、表1。
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图 1 围栏实验设计及位置实验一在阳柴湖围栏（A）进行；实验二分别在阳柴湖（A）、八卦洲（B）围栏进行。Figure 1. Location and set-up of two enclosures in Honghu LakeExperiment Ⅰ was carried out in enclosure of Yangchai Lake (A); Experiments Ⅱ were carried out in enclosures of Yangchai Lake (A) and Baguazhou (B).表 1 实验一、二洪湖水质环境参数Table 1. Water quality and environmental parameters of Honghu Lake in Experiments Ⅰ& Ⅱ实验
Experiment位置
Site时间
Time / d透明度
Transparency / cm水深
Water depth / cm实验一 阳柴湖 7 20.0 ± 2.0 68.0 ± 4.0 阳柴湖 30 30.0 ± 2.0 187.0 ± 5.0 实验二 八卦洲 7 29.0 ± 4.0 140.0 ± 10.0 八卦洲 30 37.0 ± 5.0 196.0 ± 13.5 阳柴湖 7 26.0 ± 0.5 145.0 ± 5.0 阳柴湖 30 30.0 ± 0.5 196.0 ± 2.0 1.2 植物材料
本研究共使用9种沉水植物，分别是眼子菜型的光叶眼子菜（Potamogeton lucens L.）、微齿眼子菜（P. maackianus A. Bennett）、竹叶眼子菜（P. wrightii Morong），伊乐藻型的伊乐藻（Elodea nuttallii Michx）、黑藻、水蕴草（Egeria densa Caspary）和莲座型的密刺苦草（V. denseserrulata Makino）、刺苦草（V. spinulosa Yan）、苦草[37]。材料取自中国科学院武汉植物园水生植物资源圃。选择生长状况良好、平均株高约20 cm 的幼苗为实验材料。
1.3 原位围栏控制实验
本研究基于两个实验来探究限制沉水植物生长的环境因子。实验一仅在阳柴湖围栏进行，分析圩垸完全移除后影响沉水植物生长的限制因子。实验期间，将围栏内部的大型水生动物（如底栖鱼类等）转移至围栏外，以保证围栏内部沉水植物的生长免受底栖鱼类等的干扰。围栏使用的围网材质为尼龙，孔径为0.5 cm，内外水体可以充分交换，但对大型水生动物具有阻隔作用。在阳柴湖围栏的内部和外部，以塑料桶垂挂的方式分别种植9种植物。幼苗种植于塑料杯（顶部直径9.0 cm，底部直径 5.7 cm，高度9.6 cm）内，每杯1株，以从洪湖采集的底泥为底质。每个塑料桶（顶部直径29.0 cm，底部直径19.0 cm，高度16.0 cm）内放入3个含有相同物种的塑料杯，该实验共计36个塑料桶，108个塑料杯，每处理3个重复。处理后的塑料桶挂在围栏上并沉于湖底，以浮漂作为标记。在第7和30 d时测量株高、叶数以及生物量。
实验二的目的是对比不同退垸类型区域中影响沉水植物生长限制因子的差异，实验分别在阳柴湖围栏和八卦洲围栏内外同时进行，使用密刺苦草、黑藻以及光叶眼子菜等3种植物，两个围栏分别使用24个塑料盆，72个塑料杯，每个处理3个重复。植物材料的处理及生理指标的测量同实验一。
1.4 数据分析
本研究使用R 4.0.4软件对数据进行统计分析。所有数据均进行正态性检验；对部分数据需进行log转化以满足其正态性。使用t检验（t-test）和双因素方差分析（Two-way ANOVA）探究实验一中围栏内外、生长时间和植物种类等因素对沉水植物生长的影响，以及实验二中不同围栏之间的差异。使用双因素和三因素方差分析研究实验二中不同围栏（即不同退垸类型）、围栏内外、生长时间和植物种类等因素对沉水植物生长的影响，并运用效应分析对环境因素的效应强度进行排序。效应分析所获参数Cohen’s f值在0.1及以下表示弱效应，0.25及以上表示中效应，0.4及以上表示强效应[38]。在ANOVA分析中，不同围栏表示八卦洲围栏和阳柴湖围栏之间的比较；围栏内外指的是围栏内部与外部的比较；植物种类表示不同生长型的植物物种之间的比较。
2. 结果与分析
2.1 实验一阳柴湖围栏内外沉水植物生长指标对比
实验一第7、30 天时，阳柴湖围栏内外沉水植物的生物量、株高和叶数如图2所示。结果显示，植物种类和围栏内外差异均显著影响沉水植物的生物量、株高和叶数，且两种因素有交互作用，表明不同沉水植物在围栏内部和外部的生长状态存在显著差异（附表1
1 ）。![]()
图 2 实验一围栏内外不同沉水植物的总生物量、株高和每株叶数Figure 2. Total biomass, plant height, and leaf number per individual of different submerged macrophytes in ExperimentⅠ*, P < 0.05; **, P < 0.01; ***, P < 0.001. Same below.对围栏内外单个物种的生长指标进行分析，结果发现，在第7 天时，光叶眼子菜、微齿眼子菜和竹叶眼子菜在围栏内部的总生物量（0.14、0.04 、0.10 g）均显著高于围栏外部，围栏外部的竹叶眼子菜在采样时已衰亡（图2）。围栏内部的水蕴草、微齿眼子菜和竹叶眼子菜的叶数（110、15、2 片/每株）也均显著高于围栏外部。但莲座型植物的总生物量、株高和叶数在围栏内外没有显著差异，苦草和刺苦草在第7 天均已死亡，但密刺苦草得以存活。
在第30 天时，除了密刺苦草，其余植物在围栏内外差异显著。围栏内部的水蕴草、伊乐藻和微齿眼子菜的总生物量、叶数和株高均显著高于围栏外部，此时围栏外部的微齿眼子菜和伊乐藻均已死亡。同时，密刺苦草在围栏内的生物量显著高于围栏外部，株高和叶数在围栏内比围栏外分别高出45%和18%（图2）。
2.2 实验二围栏内外沉水植物生长指标对比
实验二阳柴湖围栏与八卦洲围栏内外沉水植物的生物量、株高和叶数的三因素方差分析结果见（附表2
1 ）。第7、30 天的分析结果均表明，不同围栏、围栏内外和植物种类的差异均显著影响沉水植物的总生物量。此外，3种因素存在复杂的交互作用，共同影响沉水植物的株高、叶数和生物量。第7 天时，八卦洲围栏内部的黑藻总生物量显著高于阳柴湖围栏内部。光叶眼子菜和黑藻的叶数在两个围栏内部间均存在显著差异，此时阳柴湖的光叶眼子菜已死亡，而八卦洲的则存活；阳柴湖围栏内部的黑藻叶数比八卦洲内部减少约80%。在第30 天时，阳柴湖和八卦洲围栏的光叶眼子菜和黑藻以及阳柴湖围栏外部的密刺苦草均已死亡。密刺苦草的总生物量、株高及叶数在两围栏之间均存在显著差异，八卦洲围栏内部的生物量和株高均比阳柴湖围栏内部高约75%，但在叶数上，八卦洲内部比阳柴湖内部高约30%（图3）。
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图 3 实验二不同沉水植物的总生物量、株高及每株叶数Figure 3. Total biomass, plant height, and leaf number per individual of different submerged macrophytes in Experiment Ⅱ2.3 沉水植物生长限制因子的效应强度分析
影响沉水植物生物量的环境因子的效应强度见表2。实验一中环境因子的强弱程度依次为植物种类、生长时间和围栏内外，植物种类对沉水植物总生物量有较强的影响，其次为生长时间，围栏内外差异的影响较小。因此，在实验一中植物种类和生长时间是影响植物生长的主要因素。
表 2 两个实验沉水植物总生物量效应强度分析Table 2. Effect intensity of total biomass of submerged macrophytes in two experiments实验
Experiment植物指标
Index限制因子
FactorsCohen’s f 评价结果
Evaluation results实验一
阳柴湖总生物量 围栏内外 0.10 弱效应 植物种类 0.76 强效应 生长时间 0.53 强效应 实验二
八卦洲总生物量 围栏内外 0.23 弱效应 植物种类 1.33 强效应 生长时间 0.25 弱效应 实验二
阳柴湖总生物量 围栏内外 0.34 中效应 植物种类 0.70 强效应 生长时间 0.60 强效应 实验二中在单退垸的八卦洲围栏中，仅植物种类对植物总生物量的影响具有强效应，其他因素均为弱效应。在双退垸的阳柴湖围栏中，3种限制因子对植物总生物量均有影响，其中围栏内外为中效应，其余为强效应。实验二中，植物种类是八卦洲植物生长的主要影响因素；影响阳柴湖植物生长的主要因素是植物种类和生长时间，其次为围栏内外。
3. 讨论
本研究在两种形式的退垸还湖区内进行，单退垸区域沉水植物的生长指标显著优于双退垸区，特别是单退垸的八卦洲围栏内植物的生长指标均显著高于双退垸的阳柴湖围栏内部。单退垸区域有部分围埂，可以起削浪的作用，残余围埂上的挺水植物可以顺利建群，并对深水处的沉水植物起天然屏障的保护作用；而双退垸区域四周空旷且水域面积广阔，风浪的吹程较长[39]。洪湖地处湖北省中南部江汉平原，平均风速可达4 m/s[40-42]。水体力学研究表明，在风速达到一定阈值（2.5 m/s）时，可以显著改变水柱流速分布，从而加剧底泥的再悬浮。在双退垸区，底泥的再悬浮更加频繁，极易导致沉水植物因底泥覆盖或水柱光衰减带来的遮荫作用而衰亡[43, 44]。因此，在洪湖退垸还湖区开展沉水植被修复时，应优先考虑受风浪干扰较小的单退垸区域。
前人研究表明，草（杂）食性鱼类可以通过连根拔起、机械损伤及牧食等直接作用影响沉水植物的生长[45, 46]，如黑藻等适口性高的沉水植物极易被完全取食而消亡[47]；底栖鱼类还可以通过对底泥的扰动等间接作用抑制植物的生长[48-50]，如泥鳅对水体的搅动会引起沉积物的再悬浮，从而抑制沉水植物的生长[51]。这与本研究实验一中围栏外第7 天竹叶眼子菜以及实验二中第7 天黑藻和光叶眼子菜的衰亡是一致。洪湖现有草（杂）食性及底栖鱼类的数量和种类丰富[52, 53]，随着“十年禁渔”政策的执行，预期还将逐渐增长。因此，在洪湖构建开放性的保护围栏，对退垸还湖区沉水植物多样性的恢复十分必要。另外，本研究还发现密刺苦草在围栏内外均能存活。基于多种沉水植物对比的受控实验结果表明，杂食性鱼类可以抑制其他沉水植物（如黑藻、轮藻、菹草（P. crispus L.））的生长，但对密刺苦草的影响不显著，可能是密刺苦草不符合一般草（杂）食性鱼类的取食偏好[54-56]。因此，在湖泊修复初期，可以选择密刺苦草作为先锋物种，在退垸还湖水位较低处成功建群后，再补植其他沉水植物，以实现高效低成本的沉水植被建群。
本研究基于野外实验设置了植物种类、不同围栏（风浪差异）及围栏内外（鱼类差异）等处理，可以区分相关限制因子的单独效应，但分析结果表明这些因子之间也存在显著的交互作用。类似的，王韶华等[57]的研究表明后海沉水植物的生长受到诸多因子的共同作用，秦伯强等[58]报道太湖梅梁湾影响水生植物恢复的因素有风浪干扰、水体富营养化、水下光照、鱼类摄食等多种因素。同时，前人研究发现，随着水位的上升，水下光照强度削弱，在水位和光照的相互作用下，沉水植物的生长和生理指标发生改变[59, 60]。本实验期间水体的透明度为30 cm左右，水柱真光层约为透明度的2~3倍[61, 62]，可估算此时真光层范围为60~90 cm。而不同沉水植物的光补偿点存在显著差异，如黑藻比苦草至少要高50%[63-65]。考虑到实验材料的株高在20 cm之内，在水深超过一定阈值时，围栏内的黑藻会因水下光照低于光补偿点而死亡，但密刺苦草依然可以存活；而水位较浅时，围栏外的黑藻会因鱼类的取食偏好而比密刺苦草等植物先消亡，显示出物种与环境因子之间复杂的交互作用。因此，在自然湖泊开展沉水植物恢复时，需要先厘清影响沉水植物生长的各个复杂因素。
4. 结论
基于本研究结果，我们提出在洪湖沉水植物的恢复与后续管理中应注意以下事项：（1）在沉水植物恢复过程中，优先选择单退垸区域，以规避风浪干扰，提高沉水植物的定植成功率。（2）对于退垸还湖工程，应保留一部分拆除围堤的圩垸；对尚未开展拆围的圩垸，在去养殖功能化后，建议保留现有围堤。（3）强化物种选择，在恢复早期选择适应能力强、生长较快的沉水植物单一种植，以实现生物量的尽快累积，改变生境。
1 1，2）如需查阅附表内容请登录《植物科学学报》网站（http://www.plantscience.cn）查看本期文章。 -
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图 1 围栏实验设计及位置
实验一在阳柴湖围栏（A）进行；实验二分别在阳柴湖（A）、八卦洲（B）围栏进行。
Figure 1. Location and set-up of two enclosures in Honghu Lake
Experiment Ⅰ was carried out in enclosure of Yangchai Lake (A); Experiments Ⅱ were carried out in enclosures of Yangchai Lake (A) and Baguazhou (B).
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图 2 实验一围栏内外不同沉水植物的总生物量、株高和每株叶数
Figure 2. Total biomass, plant height, and leaf number per individual of different submerged macrophytes in ExperimentⅠ
*, P < 0.05; **, P < 0.01; ***, P < 0.001. Same below.
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图 3 实验二不同沉水植物的总生物量、株高及每株叶数
Figure 3. Total biomass, plant height, and leaf number per individual of different submerged macrophytes in Experiment Ⅱ
表 1 实验一、二洪湖水质环境参数
Table 1 Water quality and environmental parameters of Honghu Lake in Experiments Ⅰ& Ⅱ
实验
Experiment位置
Site时间
Time / d透明度
Transparency / cm水深
Water depth / cm实验一 阳柴湖 7 20.0 ± 2.0 68.0 ± 4.0 阳柴湖 30 30.0 ± 2.0 187.0 ± 5.0 实验二 八卦洲 7 29.0 ± 4.0 140.0 ± 10.0 八卦洲 30 37.0 ± 5.0 196.0 ± 13.5 阳柴湖 7 26.0 ± 0.5 145.0 ± 5.0 阳柴湖 30 30.0 ± 0.5 196.0 ± 2.0 
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表 2 两个实验沉水植物总生物量效应强度分析
Table 2 Effect intensity of total biomass of submerged macrophytes in two experiments
实验
Experiment植物指标
Index限制因子
FactorsCohen’s f 评价结果
Evaluation results实验一
阳柴湖总生物量 围栏内外 0.10 弱效应 植物种类 0.76 强效应 生长时间 0.53 强效应 实验二
八卦洲总生物量 围栏内外 0.23 弱效应 植物种类 1.33 强效应 生长时间 0.25 弱效应 实验二
阳柴湖总生物量 围栏内外 0.34 中效应 植物种类 0.70 强效应 生长时间 0.60 强效应
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1. 曾汝，胡铁焕，胡采芹，曾艳艺，孙金辉，王超，崔培. 沉水植物对华南地区池塘环境质量改善比较研究. 中国渔业质量与标准. 2024(05): 7-16 . 
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