Identification and comparison of SQUAMOSA promoter-binding protein in different Osmanthus fragrans Lour. varieties
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摘要:
作为植物特异性转录因子家族，SQUAMOSA启动子结合蛋白（SBP/SPL）参与多种生物过程。本研究基于基因组数据鉴定了桂花（Osmanthus fragrans Lour.）4个品种的SBP基因家族成员，并对其进行生物信息学分析与功能预测。结果显示，4个品种共鉴定出172个SBP基因，各品种的基因成员数量不同，其染色体分布也有差异，根据系统发育树，可将其分为9个亚族，不同亚族在各品种中的分布不同。相同亚族的家族成员具有相似的基因模块和结构，均具有SBP基因特有的保守结构域。SBP基因启动子包含的顺式作用元件与植物激素、生长发育、防御与胁迫相关。基因组织表达情况分析表明，大部分SBP基因在茎、叶和花中都有表达。
Abstract:The SQUAMOSA promoter-binding protein (SBP/SPL) family represents a group of plant-specific transcription factors involved in diverse biological processes. In this study, genomic data were used to identify and analyze SBP gene family members across four varieties of Osmanthus fragrans Lour. A total of 172 SBP genes were identified, with each variety exhibiting distinct numbers of genes and unique chromosomal distributions. Phylogenetic analysis classified these genes into nine subfamilies, with variations in the subfamily distribution across the four varieties. Members within the same subfamily shared similar gene modules and structures, all containing the conserved domains characteristic of SBP genes. Promoter analysis revealed that the cis-acting elements of SBP genes were associated with plant hormones, growth and development, defense, and stress. Tissue-specific analysis demonstrated that most SBP genes were expressed in the stems, leaves, and flowers, suggesting functional involvement in these tissues.
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Keywords:
- Osmanthus fragrans /
- SBP gene family /
- Genome /
- Bioinformatics
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植物生长发育过程中，转录因子在基因调控网络中发挥重要作用，其可以与基因的启动子区域相结合，从而增强或抑制基因的表达[1, 2]。依据DNA结合域和其他保守基序的序列，转录因子可以分为不同的家族[3]。
SQUAMOSA 启动子结合蛋白 （SBP/SPL） 基因编码一个植物特异性转录因子家族，该家族包含一个由 76 个氨基酸组成的高度保守的 DNA 结合域，称为 SBP 结构域[4-7]。SBP特异结构域包含两个锌离子结合基序（Cys2HisCys 和 Cys3His）和高度保守的核定位信号（NLS）序列[8, 9]。SBP 的DNA结合域可与顺式元件的GTAC核心基序特异性结合[10-12]。此外，SBP基因受miRNA的调节， miRNA与靶mRNA结合可降低转录或翻译阶段的蛋白质水平[13, 14]。SBP基因最早在金鱼草（Antirrhinum majus L.）中发现，对于花分生组织的发育具有重要作用[15, 16]，目前，在许多植物中都发现了该基因的存在，如拟南芥（Arabidopsis thaliana（L）. Heynh.）[17]、水稻（Oryza sativa L.） [18]、大豆（Glycine max （L.） Merr.） [19]、大麦（Hordeum vulgare L.） [20]、杨（Populus） [21]、胡椒（Piper nigrum L.） [10]等。
SBP基因在植物生长发育过程中扮演着重要角色，包括叶子的生长发育，开花时间的调控，花器官的生长以及果实的成熟等[22-24]。在拟南芥中发现16个SBP基因，其中，AtSPL3~AtSPL5能够与 LEAFY、FRUITFULL 和APETALA1的上游基因相结合，从而调控开花时间[25, 26]。在水稻中发现，OsSPL10可降低植株的耐盐性[18]。在番茄（Solanum lycopersicum L.）中发现， SPL13 是参与miR156a调控花序结构和侧枝生产的主要基因[27]。此外，小麦（Triticum aestivum L.）中的SBP基因在穗和花序的发育中起重要调控作用[28]。
桂花（Osmanthus fragrans Lour.）属于木犀科木犀属（Osmanthus）植物，为常绿阔叶灌木或小乔木经济树种，原产于中国-喜马拉雅地区，在中国已有2 500多年的栽培历史，是中国十大传统花卉之一[29]，因其具有较高的观赏价值和芳香气味，深受人们的喜爱。伴随着基因组数据的测定，对桂花的研究越来越深入。但有关桂花SBP基因家族的鉴定及其功能尚未见报道。本文以桂花的4个品种为研究对象，分别是四季桂‘日香桂’（O. fragrans 'Ri Xiang Gui'），金桂‘柳叶金桂’（O. fragrans 'Liuye Jingui'），丹桂‘状元红’（O. fragrans 'Zhuang Yuan Hong'），银桂‘玉帘银丝’（O. fragrans 'Yulian Yinsi'）。利用桂花基因组数据鉴定SBP基因家族成员，并对其在染色体上的分布、家族成员系统关系、编码蛋白的基本性质、结构域和基因的启动子顺式元件进行生物信息学分析。最后，进一步分析了SBP基因在桂花不同组织中的表达模式。
1. 材料与方法
1.1 实验材料
4个桂花品种均生长于浙江杭州临安太湖园区。本研究采集了不同花期的桂花花瓣，分别为：铃梗期、香眼期、初花期、盛花期，样品在液氮中迅速冷冻后，长期保存于−80 ℃冰箱，后期用于相关基因的克隆和转录组测序。
1.2 SBP家族成员的鉴定
利用实验室前期测定的两个桂花品种（‘状元红’和‘玉帘银丝’）的基因组数据，再从NCBI（https://www.ncbi.nlm.nih.gov/）数据库下载‘日香桂’（PRJNA529305）和‘柳叶金桂’（PRJNA679852）的基因组数据，利用本地BLAST+ 软件，将拟南芥和葡萄（Vitis vinifera L.）的SBP蛋白序列分别与桂花的基因组数据进行比对筛选，提取筛选到的蛋白序列。从Pfam数据库（http://pfam.xfam.org/）下载SBP保守结构域（PF03110）作为模板序列，利用HMM 3.1（http://hmmer.org/download.html/）软件在桂花全基因组搜索含有该保守结构域的候选成员。对上述两种方法获取的蛋白序列结果进行合并去重，去重之后的蛋白序列利用NCBI CCD（https://www.ncbi.nlm.nih.gov/Structure/bwrpsb/bwrpsb.cgi）网站进行结构域验证。
1.3 SBP蛋白的基本性质
用ExPASy在线工具 （https://web.expasy.org/protparam/）分析4个桂花品种中SBP蛋白的理化性质，包括分子质量、等电点、氨基酸数、脂肪指数、不稳定指数和亲疏水性。
1.4 基因染色体定位
根据鉴定的SBP基因ID，以及桂花基因组序列，获取SBP基因家族成员的染色体位置信息，运用TBtools软件将SBP基因在染色体上的位置进行可视化。
1.5 系统进化分析
从TAIR （https://www.arabidopsis.org/） 网站上检索并下载拟南芥SBP蛋白序列，从葡萄基因组数据库（http://www.genscope.cn.fr）下载葡萄的基因组数据。使用MEGA7软件[30]的最大似然（ML）算法，将自展重复（Bootstrap）设置为1 000，其余均为默认参数，基于桂花、拟南芥和葡萄的SBP蛋白序列构建进化树。
1.6 基因结构分析
利用TBtools软件，将获得的SBP家族基因的cDNA以及基因序列的结构（内含子、外显子）进行可视化分析。
1.7 蛋白保守域、保守基序分析
利用MEME （https://meme-suite.org/meme/tools/meme） 在线软件分析SBP蛋白的结构域和保守基序，保守基序的分析值设置为10，运用TBtools软件对SBP家族的蛋白结构域进行可视化分析。
1.8 基因家族顺式作用元件分析
使用Tbtools软件提取桂花SBP基因上游2 000 bp的序列信息，通过在线软件Plant CARE （http://bioinformatics.psb.ugent.be/webtools/plantcare/html/）预测基因顺式作用元件，利用Tbtools软件进行可视化。
1.9 基因在不同组织中的表达分析
2. 结果与分析
2.1 桂花SBP基因的鉴定与蛋白理化性质分析
利用本地BLAST，将比对后的SBP蛋白序列通过CDD在线验证，最终筛选出具有SBP特定结构域的蛋白序列，相关基因被认定为SBP基因（附表1
1 ））。其中，‘柳叶金桂’中鉴定出38个，‘日香桂’39个，‘玉帘银丝’47个，‘状元红’48个。编码SBP蛋白的氨基酸长度为103（LYJG-SBP5）~1 088 aa（RXG-SBP14），其中，氨基酸数量在200~500 aa的蛋白占比较大，为63%，蛋白分子量在11 301.75 （LYJG-SBP5）~120 176.68 Da（RXG-SBP14），等电点在4.92（ZYH-SBP40）~9.88（LYJG-SBP27），其中，70%的蛋白等电点大于7。除了RXG-SBP30、RXG-SBP31、LYJG-SBP17和RXG-SBP25为稳定蛋白，其余的SBP蛋白均为不稳定蛋白。2.2 桂花SBP基因的染色体定位
通过Tbtools软件分析，获得了SBP基因在不同品种中染色体上的位置（附图1
1 ））。结果显示，在‘柳叶金桂’中，SBP基因家族成员分布在21条染色体上，其中第13、14和7号染色体上分别有3个。‘日香桂’中分布在20条染色体上，主要在第4、5、6号染色体上，其中，第5号染色体上数量最多，有5个。‘状元红’中分布在18条染色体上，主要在第5、9、13、14和19号染色体上，其中，第13号染色体上最多，有7个。‘玉帘银丝’中分布在20条染色体上，主要在第5、7、9、14和19号染色体上，其中第7和14号染色体上最多，有6个。不同品种中，SBP基因的染色体分布不同，反映了SBP基因在基因组中位置的多样性。2.3 SBP系统进化树构建与分析
为了分析SBP蛋白在桂花4个品种中的系统发育关系，下载了拟南芥和葡萄的SBP蛋白序列，基于这些数据构建了SBP蛋白的系统进化树（图1）。结果显示，SBP家族被划分为9个亚族。每个亚族的家族成员呈相似的进化分支。C4亚族成员数量最少，包括桂花的7个与葡萄的1个成员，共有8个成员。C1亚族成员数量最多，有39个。各个亚家族在桂花的4个品种中均有分布，成员数量1~10个不等。‘状元红’和‘玉帘银丝’中，分布在C1亚族中的基因最多，各有10个成员，‘日香桂’中，C8亚族中分布的最多，为8个。‘柳叶金桂’的SBP分布在C1和C7亚族的最多，各有7个。C4亚族中，除了‘状元红’外，其他3个品种仅各有1个成员。在C1、C2和C5亚族中，‘状元红’的成员数量均多于‘柳叶金桂’和‘日香桂’，而‘玉帘银丝’中，家族成员分布在C1、C5~C7亚族的也比前两者多。
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图 1 基于SBP蛋白序列构建的系统进化树At：拟南芥；Vv： 葡萄；ZYH：‘状元红’；LYJG：‘柳叶金桂’；RXG：‘日香桂’；YLYS：‘玉帘银丝’。不同颜色的外圈代表不同的亚族；支长上的紫色圆形代表自展值>50%。Figure 1. Phylogenetic tree constructed based on SBP protein sequencesAt: Arabidopsis thaliana (L). Heynh; Vv: Vitis vinifera L.; ZYH: Osmanthus fragrans 'Zhuang Yuan Hong'; LYJG: O. fragrans 'Liuye Jingui'; RXG: O. fragrans 'Ri Xiang Gui'; YLYS: O. fragrans 'Yulian Yinsi'. Different-colored outer circles represent different subfamilies, purple circle on branch indicates a bootstrap value >50%.2.4 桂花SBP基因的结构分析
通过基因组和注释文件对桂花4个品种的基因结构进行分析，在TBtools软件中对基因结构进行可视化。结果显示，‘日香桂’的SBP基因不含内含子，其他品种中，基因的外显子与内含子数量各不相同。在各个亚族之间，C5、C8和C9亚族的基因长度较短，同一亚族的基因结构大致相似（附图2
2 ））。2.5 蛋白保守结构域、保守基序分析
对4个品种的SBP蛋白进行保守结构域和保守基序分析，结果发现，桂花SBP均具有该家族特有的结构域（附图3
2 ）。利用MEME程序，共鉴定出10个保守基序，分布在系统发育树的不同亚族中，除了LYJG-SBP27和LYJG-SBP33之外，其余成员都具有保守基序1。同一亚族成员的基序组成相似，C2亚族的特征最为明显，由1、2、3、8和10基序组成。2.6 基因顺式作用元件分析
使用在线软件PlantCare，对桂花172个SBP基因上游2 000 bp的序列进行顺式作用元件分析（附图4
2 ）。结果表明，SBP基因启动子区域的顺式元件可分为3类，分别为与逆境相关（防御和应激、低温和光）、与激素相关（脱落酸、生长素、赤霉素、茉莉酸甲酯和水杨酸）以及与植物发育相关的顺式元件。逆境相关的顺式作用元件中，有46个基因的启动子含有低温反应元件，其中，‘柳叶金桂’有16个基因，‘日香桂’有17个基因，‘玉帘银丝’和‘状元红’分别有8和13个基因。与激素相关的顺式作用元件中，桂花4个品种的基因启动子中均包含脱落酸反应元件、生长素和茉莉酸甲酯反应元件，表明SBP基因可能参与桂花生长发育相关的多种生理反应过程。2.7 SBP基因家族的组织表达分析
为了了解SBP基因在不同组织中的表达情况，本研究对桂花品种 ‘堰虹桂’根、茎、叶和花4种组织的转录组数据进行了分析，结果如图2所示。以‘柳叶金桂’的基因组作为参考，将选取的SBP家族成员分别命名为Os-SBP1~Os-SBP38。根据转录组数据的分析结果，大部分基因在茎、叶和花中高表达，但在根中的表达水平较低，仅4个基因的表达量较高。4种组织中，在花中表达量最高的基因有11个，茎中有10个，叶中为12个。基因在不同组织中的表达情况表明，SBP基因可能在桂花生长发育的各个过程均发挥作用。
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图 2 SBP基因在桂花不同组织部位的表达Figure 2. Expression of SBP gene in different tissues of Osmanthus fragrans3. 讨论
本研究鉴定了桂花4个品种的SBP基因家族成员，共鉴定出172个基因，其中，‘日香桂’39个，‘柳叶金桂’38个，‘玉帘银丝’47个，‘状元红’48个。与其他物种相比，桂花SBP基因的数量多于拟南芥（17）[17]、毛果杨（Populus trichocarpa Torr. & Gray）（28）[31]和苹果（Malus pumila Mill.）（27）[32]。但‘日香桂’和‘柳叶金桂’的SBP基因少于大豆SBP基因数量（46）[19]，其他两个品种与大豆接近。物种在进化发展过程中遭遇的古基因组加倍以及基因串联复制事件，可能是导致物种之间SBP成员数量差异的原因。本研究中，桂花的4个品种拥有共同的祖先，它们的古基因加倍事件发生在品种分化之前，因此它们之间的差异可能来自古基因加倍事件之后，基因串联复制事件可能是桂花品种间SBP成员数量差异的主要原因。
系统进化分析结果表明，4个品种桂花与拟南芥和葡萄的SBP成员可分为9个亚族，前8个亚族与拟南芥SBP家族的分类情况一致，家族成员与拟南芥、葡萄的成员关系较为密切。但在C9亚族中，仅有1个葡萄家族成员，其余均为桂花成员，可能为桂花进化的特异支。同一亚族成员具有相似的基因模块和结构，表明它们可能在功能上存在一定的相似性，这种结构保守性为SBP基因家族的功能提供了基础。研究表明，SBP基因在植物的生长过程中及其应对生物与非生物胁迫时发挥重要作用[33-35]。譬如，拟南芥中SBP基因与早期花药和花器官的发育相关[17]；白桦（Betula platyphylla Sukaczev）中的大多数BpSPL基因在叶片、雌花序和雄花序中有着较高的表达水平[36]；苜蓿（Medicago sativa L.）中，MsSPL9基因通过调节花青素的积累，能够降低苜蓿对干旱胁迫的耐受性[37]。有研究表明，拟南芥的SBP基因中，AtSPL1和AtSPL12在花序中高表达，这两个基因的过表达可增强花序的耐热性。因此，与拟南芥这两个基因同属一个亚族的桂花同源基因，可能在桂花花器官发育中也起类似的作用，同时，对于各个时期花形态的变化及其对环境的适应性也可能具有相似的作用。在C8亚族中，AtSPL3、AtSPL4和AtSPL5是与拟南芥转录因子 SQUAMOSA启动子结合蛋白样家族密切相关的成员，3个基因均能促进营养期的变化和开花[25, 26]；与其聚为一支的23个桂花SBP基因，可能也会对成花诱导起重要作用，这对后期研究桂花开花时间以及花期持续时间提供了一定的参考。桂花生长速度较慢，叶片的生长对其光合作用及形态建成具有重要意义，C1~C3亚族中的SBP基因，可能存在叶片生成及生长发育相关的成员。研究表明，这3个亚族中的拟南芥成员，对于拟南芥叶片形状的形成，以及从营养生长到生殖生长的转变过程均具有调节作用。推测同属这几个亚族的桂花SBP基因可能对于桂花叶片的生长发育也具有同样的作用。
对桂花SBP基因启动子的顺式作用元件进行分析，结果发现，除了存在大量光响应元件以外，还有大量与植物生长发育和激素相关的作用元件。其中，72.5%的基因含有茉莉酸甲酯响应相关元件，43%含有赤霉素响应相关元件，49%含有水杨酸响应相关元件，26%含有低温响应相关元件。表明SBP基因可能不仅在植物生长发育中，同时也在植物响应非生物胁迫过程中发挥作用。特别是茉莉酸甲酯、赤霉素、水杨酸等激素诱导相关元件的存在，提示SBP家族基因可能参与这些激素介导的调控过程。为了进一步了解桂花SBP基因的表达以及可能的功能，本研究对4种不同组织的基因表达量进行了分析，结果发现，SBP基因具有组织特异性表达特征，同一基因在不同组织中的表达量存在差异。此外，大多数桂花SBP基因在叶和花中的表达量较高，这些结果与其他物种中的报道一致[38, 39]。
综上，本研究基于桂花全基因组数据，鉴定了4个品种桂花的SBP基因，共172个，并进一步分析了其染色体定位、基因结构、系统进化、编码蛋白的理化性质与保守结构域、启动子顺式作用元件和组织表达模式等。研究结果显示，SBP基因可能在桂花的生长发育、生物与非生物胁迫等过程中起着重要调控作用。
1 1~2）如需查阅附件内容请登录《植物科学学报》网站（http://www.plantscience.cn）查看本期文章。2 1~3) 如需查阅附图内容请登录《植物科学学报》网站（http://www.plantscience.cn）查看本期文章。 -
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图 1 基于SBP蛋白序列构建的系统进化树
At：拟南芥；Vv： 葡萄；ZYH：‘状元红’；LYJG：‘柳叶金桂’；RXG：‘日香桂’；YLYS：‘玉帘银丝’。不同颜色的外圈代表不同的亚族；支长上的紫色圆形代表自展值>50%。
Figure 1. Phylogenetic tree constructed based on SBP protein sequences
At: Arabidopsis thaliana (L). Heynh; Vv: Vitis vinifera L.; ZYH: Osmanthus fragrans 'Zhuang Yuan Hong'; LYJG: O. fragrans 'Liuye Jingui'; RXG: O. fragrans 'Ri Xiang Gui'; YLYS: O. fragrans 'Yulian Yinsi'. Different-colored outer circles represent different subfamilies, purple circle on branch indicates a bootstrap value >50%.
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